Каналы-рецепторы TRPV1 в патогенезе воспалительных заболеваний кишечника

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Воспалительные заболевания кишечника (Inflammatory Bowel Disease, IBD), включая язвенный колит (Ulcerative colitis, UC) и болезнь Крона (Crohn’s disease, CD), представляют собой группу хронических иммуноопосредованных заболеваний желудочно-кишечного тракта со сложной патофизиологией и патогенезом. Хотя точные патофизиологические и молекулярные механизмы, ассоциированные с IBD, изучены недостаточно, в последние годы получены данные об активации и изменении функций ноцицепторов и их сигнальных путей при воспалительном процессе и гипералгезии, в частности одна из ключевых ролей отводится каналу транзиторного рецепторного ванилоидного потенциала 1 (TRPV1). Наибольший уровень экспрессии TRPV1 характерен для сенсорных нейронов, однако он способен экспрессироваться и другими типами клеток, включая эпителиальные клетки кишки и мочевого пузыря, иммунореактивные клетки, такие как лимфоциты, тучные и дендритные клетки, клетки эндотелия сосудов и др. Все большее число исследований на различных экспериментальных моделях, включая человека, демонстрирует, что активация каналов суперсемейства TRP, к которому относится и TRPV1, может существенно усиливать висцеральную гиперчувствительность, опосредовать развитие воспаления и боли. Обзор обобщает представленные в литературе данные, раскрывающие структуру, функции и потенциальную роль в патогенезе IBD канала-рецептора TRPV1. Большое внимание уделено обсуждению сигнальных путей, лежащих в основе модуляции TRPV1. Можно надеяться, что дальнейшие исследования в данной области будут способствовать лучшему пониманию общих механизмов формирования воспалительной и болевой реакции и выявлению новых терапевтических мишеней для лечения IBD.

Об авторах

К. А. Дворникова

Лаборатория интероцепции, ФГБУН Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: 691442@gmail.com
Россия, 199034, Санкт-Петербург

О. Н. Платонова

Лаборатория интероцепции, ФГБУН Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН

Email: 691442@gmail.com
Россия, 199034, Санкт-Петербург

Е. Ю. Быстрова

Лаборатория интероцепции, ФГБУН Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН

Email: 691442@gmail.com
Россия, 199034, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Быстрова Е.Ю., Дворникова К.А., Платонова О.Н., Ноздрачев А.Д. Модулирующая роль гистамина в нейроиммунных взаимодействиях // Молекулярная медицина. 2021. Т. 19. № 3. С. 17. https://doi.org/10.29296/24999490-2021-03-03
  2. Филиппова Л.В. и др. Особенности локализации паттерн-распознающих и ванилоидных рецепторов в нервных сплетениях кишки крысы // Докл. Академии наук. Федеральное государственное бюджетное учреждение “Российская академия наук”. 2013. Т. 452. №. 3. С. 342. https://doi.org/10.1134/S0012496613050074
  3. Филиппова Л.В., Быстрова Е.Ю., Малышев Ф.С. и др. Экспрессия паттерн-распознающих рецепторов ноцицептивными метасимпатическими нейронами // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2015. Т. 159. № 2. С. 209. https://doi.org/10.1007/s10517-015-2934-5
  4. Филиппова Л.В., Федорова А.В., Ноздрачев А.Д. Механизм активации энтеральных ноцицептивных нейронов посредством взаимодействия рецепторов TLR4 и TRPV1 // Докл. Академии наук. Федеральное государственное бюджетное учреждение “Российская академия наук”, 2018. Т. 479. №. 1. С. 99. https://doi.org/10.7868/S0869565218010243
  5. Agrawal M. et al. Multiomics to elucidate inflammatory bowel disease risk factors and pathways // Nature Reviews Gastroenterology & Hepatology. 2022. T. 19. № 6. P. 399. https://doi.org/10.1038/s41575-022-00593-y
  6. Alsalem M. et al. The contribution of the endogenous TRPV1 ligands 9-HODE and 13-HODE to nociceptive processing and their role in peripheral inflammatory pain mechanisms // Brit. J. Pharmacol. 2013. V. 168. № 8. P. 1961. https://doi.org/10.1111/bph.12092
  7. Balemans D., Boeckxstaens G.E., Talavera K., Wouters M.M. Transient receptor potential ion channel function in sensory transduction and cellular signaling cascades underlying visceral hypersensitivity // American J. Physiology-Gastrointestinal and Liver Physiology. 2017. V. 312. № 6. P. G635. https://doi.org/10.1152/ajpgi.00401.2016
  8. Beckers A.B. et al. Review article: transient receptor potential channels as possible therapeutic targets in irritable bowel syndrome // Alimentary Pharmacology & Therapeutics. 2017. V. 46. №. 10. P. 938. https://doi.org/10.1111/apt.14294
  9. Benítez-Angeles M., Morales-Lázaro S.L., Juárez-González E., Rosenbaum T. TRPV1: structure, endogenous agonists, and mechanisms // International J. Molecular Sciences. 2020. V. 21. № 10. P. 3421. https://doi.org/10.3390/ijms21103421
  10. Bertin S. et al. The ion channel TRPV1 regulates the activation and proinflammatory properties of CD4+ T cells // Nature Immunology. 2014. V. 15. № 11. P. 1055. https://doi.org/10.1038/ni.3009
  11. Bujak J.K. et al. Inflammation, cancer and immunity—implication of TRPV1 channel // Front. Oncol. 2019. V. 9. P. 1087. https://doi.org/10.3389/fonc.2019.01087
  12. Chen Y. et al. Transient receptor potential channels and inflammatory bowel disease // Front. Immunol. 2020. V. 11. P. 180. https://doi.org/10.3389/fimmu.2020.00180
  13. Clark R., Lee S.H. Anticancer properties of capsaicin against human cancer // Anticancer Research. 2016. V. 36. № 3. P. 837.
  14. Csekő K., Beckers B., Keszthelyi D., Helyes Z. Role of TRPV1 and TRPA1 ion channels in inflammatory bowel diseases: potential therapeutic targets? // Pharmaceuticals. 2019. V. 12. №. 2. P. 48. https://doi.org/10.3390/ph12020048
  15. Donate-Macian P., Peralvarez-Marin A. Dissecting domain-specific evolutionary pressure profiles of transient receptor potential vanilloid subfamily members 1 to 4 // PLoS One. 2014. V. 9. № 10. P. e110715. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0110715
  16. Duo L. et al. Gain of function of ion channel TRPV1 exacerbates experimental colitis by promoting dendritic cell activation // Molecular Therapy-Nucleic Acids. 2020. V. 22. P. 924. https://doi.org/10.1016/j.omtn.2020.10.006
  17. El-Salhy M. et al. Gastrointestinal neuroendocrine peptides/amines in inflammatory bowel disease // World J. Gastroenterol. 2017. V. 23. № 28. P. 5068. https://doi.org/10.3748/wjg.v23.i28.5068
  18. Flynn S., Eisenstein S. Inflammatory bowel disease presentation and diagnosis // Surgical Clinics. 2019. V. 99. № 6. P. 1051. https://doi.org/10.1016/j.suc.2019.08.001
  19. Green D.P. et al. A mast-cell-specific receptor mediates neurogenic inflammation and pain // Neuron. 2019. V. 101. № 3. P. 412. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2019.01.012
  20. Hasenoehrl C., Taschler U., Storr M., Schicho R. The gastrointestinal tract–a central organ of cannabinoid signaling in health and disease // Neurogastroenterology & Motility. 2016. V. 28. № 12. P. 1765. https://doi.org/10.1111/nmo.12931
  21. Ho K.W., Ward N.J., Calkins D.J. TRPV1: a stress response protein in the central nervous system // Amer. J. Neurodegen. Dis. 2012. V. 1. № 1. P. 1.
  22. Holzer P. Transient receptor potential (TRP) channels as drug targets for diseases of the digestive system // Pharmacology & Therapeutics. 2011. V. 131. № 1. P. 142. https://doi.org/10.1016/j.pharmthera.2011.03.006
  23. Holzer P. TRPV1 and the gut: from a tasty receptor for a painful vanilloid to a key player in hyperalgesia // Europ. J. Pharmacol. 2004. V. 500. № 1(3). P. 231. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2004.07.028
  24. Holzmann B. Antiinflammatory activities of CGRP modulating innate immune responses in health and disease // Current Protein & Peptide Science. 2013. V. 14. № 4. P. 268. https://doi.org/10.2174/13892037113149990046
  25. Horie S., Tashima K., Matsumoto K. Gastrointestinal spice sensors and their functions // Yakugaku Zasshi: J. Pharmaceutical Society of Japan. 2018. V. 138. № 8. P. 1003. https://doi.org/10.1248/yakushi.17-00048-1
  26. Hubbard V.M., Cadwell K. Viruses, autophagy genes, and Crohn’s disease // Viruses. 2011. V. 3. № 7. P. 1281. https://doi.org/10.3390/v3071281
  27. Hwang D.Y., Kim S., Hong H.S. Substance-P ameliorates dextran sodium sulfate-induced intestinal damage by preserving tissue barrier function // Tissue Engineering and Regenerative Medicine. 2018. V. 15. № 1. P. 63. https://doi.org/10.1007/s13770-017-0085-7
  28. Iacomino G. et al. IBD: Role of intestinal compartments in the mucosal immune response // Immunobiology. 2020. V. 225. № 1. P. 151849. https://doi.org/10.1016/j.imbio.2019.09.008
  29. Iftinca M., Defaye M., Altier C. TRPV1-targeted drugs in development for human pain conditions // Drugs. 2021. V. 81. № 1. P. 7. https://doi.org/10.1007/s40265-020-01429-2
  30. Jeong K.Y., Seong J. Neonatal capsaicin treatment in rats affects TRPV1-related noxious heat sensation and circadian body temperature rhythm // J. Neurological Sciences. 2014. V. 341. № 1–2. P. 58. https://doi.org/10.1016/j.jns.2014.03.054
  31. Julius D. TRP channels and pain // Ann. Rev. Cell Develop. Biol. 2013. V. 29. P. 355. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-101011-155833
  32. Karthikeyan A. et al. Curcumin and its modified formulations on inflammatory bowel disease (IBD): The story so far and future outlook // Pharmaceutics. 2021. V. 13. № 4. P. 484. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics13040484
  33. Lapointe T.K. et al. TRPV1 sensitization mediates postinflammatory visceral pain following acute colitis // American J. Physiology-Gastrointestinal and Liver Physiology. 2015. V. 309. №. 2. P. G87. https://doi.org/10.1152/ajpgi.00421.2014
  34. Li F.J. et al. Calcitonin gene-related peptide is a promising marker in ulcerative colitis // Digestive Dis. Scienc. 2013. V. 58. № 3. P. 686. https://doi.org/10.1007/s10620-012-2406-y
  35. Li L. et al. The impact of TRPV1 on cancer pathogenesis and therapy: a systematic review // Int. J. Biol. Scienc. 2021. V. 17. № 8. P. 2034. https://doi.org/10.7150/ijbs.59918
  36. Li Y. et al. Endocannabinoid activation of the TRPV1 ion channel is distinct from activation by capsaicin // J. Biol. Chem. 2021. V. 297. № 3. P. 1. https://doi.org/10.1016/j.jbc.2021.101022
  37. Liao M., Cao E., Julius D., Cheng, Y. Structure of the TRPV1 ion channel determined by electron cryo-microscopy // Nature. 2013. V. 504. № 7478. P. 107. https://doi.org/10.1038/nature12822
  38. Luo C. et al. Upregulation of the transient receptor potential vanilloid 1 in colonic epithelium of patients with active inflammatory bowel disease // Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2017. V. 10. № 11. P. 11335.
  39. Luo L. et al. Molecular basis for heat desensitization of TRPV1 ion channels // Nature Comm. 2019. V. 10. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09965-6
  40. Martinez G.Q., Gordon S.E. Multimerization of Homo sapiens TRPA1 ion channel cytoplasmic domains // PloS One. 2019. V. 14. № 2. P. e0207835. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0207835
  41. Matsumoto K. et al. Experimental colitis alters expression of 5-HT receptors and transient receptor potential vanilloid 1 leading to visceral hypersensitivity in mice // Laboratory Investigation. 2012. V. 92. № 5. P. 769. https://doi.org/10.1038/labinvest.2012.14
  42. Melnick C., Kaviany M. Thermal actuation in TRPV1: Role of embedded lipids and intracellular domains // J. Theor. Biol. 2018. V. 444. P. 38. https://doi.org/10.1016/j.jtbi.2018.02.004
  43. Mirsepasi-Lauridsen H.C. et al. Disease-specific enteric microbiome dysbiosis in inflammatory bowel disease // Front. Med. 2018. V. 5. P. 304. https://doi.org/10.3389/fmed.2018.00304
  44. Palkar R., Lippoldt E.K., McKemy D.D. The molecular and cellular basis of thermosensation in mammals // Curr. Opin. Neurobiol. 2015. V. 34. P. 14. https://doi.org/10.1016/j.conb.2015.01.010
  45. Quraishi M.N., Shaheen W., Oo Y.H., Iqbal T.H. Immunological mechanisms underpinning faecal microbiota transplantation for the treatment of inflammatory bowel disease // Clinical & Experimental Immunology. 2020. V. 199. № 1. P. 24. https://doi.org/10.1111/cei.13397
  46. Raboune S. et al. Novel endogenous N-acyl amides activate TRPV1-4 receptors, BV-2 microglia, and are regulated in brain in an acute model of inflammation // Front. Cell. Neurosci. 2014. V. 8. P. 195. https://doi.org/10.3389/fncel.2014.00195
  47. Roda G. et al. Crohn’s disease // Nature Reviews Disease Primers. 2020. V. 6. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1038/s41572-020-0156-2
  48. Rowan C. et al. Severe symptomatic primary CMV infection in inflammatory bowel disease patients with low population seroprevalence // Gastroenterology Research and Practice. 2018. V. 2018. № 1029401. P. 1 https://doi.org/10.1155/2018/1029401
  49. Senning E.N. et al. Regulation of TRPV1 ion channel by phosphoinositide (4, 5)-bisphosphate: the role of membrane asymmetry // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. № 16. P. 10999. https://doi.org/10.1074/jbc.M114.553180
  50. Shuba Y.M. Beyond neuronal heat sensing: diversity of TRPV1 heat-capsaicin receptor-channel functions // Front. Cell. Neurosci. 2021. V. 14. P. 612480. https://doi.org/10.3389/fncel.2020.612480
  51. Sousa-Valente J., Brain S.D. A historical perspective on the role of sensory nerves in neurogenic inflammation // Seminars in Immunopathology. 2018. V. 40. № 3. P. 229. Springer Berlin Heidelberg. https://doi.org/10.1007/s00281-018-0673-1
  52. Uhlig H.H., Powrie F. Translating immunology into therapeutic concepts for inflammatory bowel disease // Ann. Rev. Immunol. 2018. V. 36. P. 755. https://doi.org/10.1146/annurev-immunol-042617-053055
  53. Vinuesa A.G. et al. Vanilloid Receptor-1 Regulates Neurogenic Inflammation in Colon and Protects Mice from Colon CancerTRPV-1 Protects from Colitis-Associated Cancer // Cancer Research. 2012. V. 72. № 7. P. 1705. https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-11-3693
  54. Wouters M.M. et al. Histamine receptor H1–mediated sensitization of TRPV1 mediates visceral hypersensitivity and symptoms in patients with irritable bowel syndrome // Gastroenterology. 2016. V. 150. № 4. P. 875. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2015.12.034
  55. Wu W. et al. The CGRP/macrophage axis signal facilitates inflammation recovery in the intestine // Clinical Immunology. 2022. P. 109154. https://doi.org/10.1016/j.clim.2022.109154
  56. Wu Y. et al. TLR4 mediates upregulation and sensitization of TRPV1 in primary afferent neurons in 2, 4, 6-trinitrobenzene sulfate-induced colitis // Molecular Pain. 2019. V. 15. P. 1744806919830018. https://doi.org/10.1177/1744806919830018
  57. Xiao T., Sun M., Kang J., Zhao C. Transient Receptor Potential Vanilloid1 (TRPV1) Channel Opens Sesame of T Cell Responses and T Cell-Mediated Inflammatory Diseases // Front. Immunol. 2022. P. 2205. https://doi.org/10.3389/fimmu.2022.870952
  58. Yang F. et al. Structural mechanism underlying capsaicin binding and activation of the TRPV1 ion channel // Nat. Chem. Biol. 2015. V. 11. №. 7. P. 518. https://doi.org/10.1038/nchembio.1835
  59. Yang M. et al. Oral administration of curcumin attenuates visceral hyperalgesia through inhibiting phosphorylation of TRPV1 in rat model of ulcerative colitis // Molecular Pain. 2017. V. 13. P. 1744806917726416. https://doi.org/10.1177/1744806917726416
  60. Yue W.W.S. et al. TRPV1 drugs alter core body temperature via central projections of primary afferent sensory neurons // Elife. 2022. V. 11. P. e80139. https://doi.org/10.7554/eLife.80139
  61. Zhang T. et al. NF-κB signaling in inflammation and cancer // MedComm. 2021. V. 2. №. 4. P. 618. https://doi.org/10.1002/mco2.104
  62. Zhang Y.Z., Li Y.Y. Inflammatory bowel disease: pathogenesis // World J. Gastroenterology: WJG. 2014. V. 20. № 1. P. 91. https://doi.org/10.3748/wjg.v20.i1.91
  63. Zhuang H. et al. Tiliroside ameliorates ulcerative colitis by restoring the M1/M2 macrophage balance via the HIF-1α/glycolysis pathway // Front. Immunol. 2021. V. 12. P. 649463. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.649463
  64. Zielińska M. et al. Role of transient receptor potential channels in intestinal inflammation and visceral pain: novel targets in inflammatory bowel diseases // Inflammatory Bowel Diseases. 2015. V. 21. № 2. P. 419. https://doi.org/10.1097/MIB.0000000000000234

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (534KB)
Метаданные
3.

Скачать (707KB)
Метаданные

© К.А. Дворникова, О.Н. Платонова, Е.Ю. Быстрова, 2023