Влияние разных видов дрожжей на продолжительность жизни и плодовитость Drosophila melanogaster

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В ряде исследований показано, что микробиота влияет на параметры жизненного цикла Drosophila melanogaster. В частности, рост бактериальной нагрузки снижает продолжительность жизни, но может приводить к росту плодовитости. Влияние дрожжевой микробиоты, ключевого источника пищи дрозофил, на параметры жизненного цикла изучено значительно меньше. В настоящей работе мы оценили влияние естественной дрожжевой микробиоты, а также отдельных видов дрожжей на продолжительность жизни, возрастную динамику плодовитости и смертности в контрольной линии мух и линии мух с обедненной дрожжевой микробиотой. В тестировании использовались дрожжи Starmerella bacillaris, Zygosaccharomyces bailii и Saccharomyces cerevisiae. Показано, что при культивировании мух на стандартном богатом корме снижение количества симбиотических дрожжей, как на субстрате, так и на поверхности тела и в кишечнике мухи, ведет к росту средней продолжительности жизни и снижению плодовитости. Это согласуется с гипотезой “одноразовой сомы”. При этом рост продолжительности жизни не компенсирует снижение плодовитости, поэтому снижение численности дрожжей ведет к снижению итоговой приспособленности мух. Подсев дрожжей S. cerevisiae на корм смещает репродукцию контрольной линии на более ранний возраст, тогда как два других вида дрожжей существенно повышают плодовитость. Подсев на корм дрожжей S. bacillaris и S. cerevisiae, не характерных для микробиоты тестируемых линий мух, снижает продолжительность жизни сильнее, чем дрожжи Z. bailii, типичные для микробиоты контрольной линии. Дрожжевая микробиота сокращает продолжительность жизни самцов дрозофил значимо сильнее, чем самок. Результаты указывают на глубокие коэволюционные взаимосвязи компонентов дрожжевой микробиоты с организмом хозяина, требующие дальнейшего исследования с позиции хологеномной эволюционной теории.

Об авторах

Е. Ю. Яковлева

Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: e.u.yakovleva@gmail.com

биологический факультет

Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991

И. А. Максимова

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: e.u.yakovleva@gmail.com

факультет почвоведения

Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991

Д. С. Мерзликин

Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова

Email: e.u.yakovleva@gmail.com

биологический факультет

Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991

А. В. Качалкин

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г. К. Скрябина РАН

Email: e.u.yakovleva@gmail.com

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, факультет почвоведения

Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991; Проспект Науки, 5, Московская обл., Пущино, 142290

А. В. Марков

Палеонтологический институт им. А. А. Борисяка РАН

Email: e.u.yakovleva@gmail.com
Россия, Профсоюзная, 123, Москва, 117647

Список литературы

  1. Дмитриева А.С., Ивницкий С.Б., Марков А.В., 2016. Адаптация Drosophila melanogaster к неблагоприятному кормовому субстрату сопровождается расширением трофической ниши // Журн. общ. биологии. Т. 77. № 4. С. 249–261.
  2. Ивницкий С.Б., Максимова И.А., Панченко П.Л., Дмитриева А.С., Качалкин А.В. и др., 2018. Роль микробиома в адаптации Drosophila melanogaster к кормовому субстрату с повышенной концентрацией NaCl // Журн. общ. биологии. Т. 79. № 5. С. 393–403.
  3. Калебина Т.С., Рекстина В.В., Горковский А.А., Королев А.Г., Ерещенко М.И. и др., 2021. Сочетанное воздействие белка с амилоидными свойствами Bgl2p и других компонентов клеточных стенок дрожжей Saccharomyces cerevisiae на состояние кожных покровов и поведение мышей // Иммунопатология, аллергология, инфектология. № 3. С. 86–97. https://www.doi.org/10.14427/jipai.2021.3.86
  4. Панченко П.Л., Корнилова М.Б., Перфильева К.С., Марков А.В., 2017. Симбиотическая микробиота вносит вклад в адаптацию Drosophila melanogaster к неблагоприятной кормовой среде // Изв. РАН. Сер. биол. № 4. С. 341–351.
  5. Рекстина В.В., Горковский А.А., Безсонов Е.Е., Калебина Т.С., 2016. Амилоидные белки поверхности микроорганизмов: структура, свойства и значение для медицины // Вестн. РГМУ. № 1. С. 4–13.
  6. Anagnostou C., Dorsch M., Rohlfs M., 2010. Influence of dietary yeasts on Drosophila melanogaster life-history traits // Ent. Exp. et Appl. V. 136. № 1. P. 1–11.
  7. Anbutsu H., Moriyama M., Nikoh N., Hosokawa T., Futahashi R., et al., 2017. Small genome symbiont underlies cuticle hardness in beetles // PNAS. V. 114. P. 8381–8391. https://doi.org/10.1073/pnas.1712857114
  8. Arias-Rojas A., Iatsenko I., 2022. The role of microbiota in Drosophila melanogaster aging // Front. Aging. V. 3. Art. 909509. https://doi.org/10.3389/fragi.2022.909509
  9. Arroyo-López F.N., Durán-Quintana M.C., Ruiz-Barba J.L., Querol A., Garrido-Fernández A., 2006. Use of molecular methods for the identification of yeast associated with table olives // Food Microbiol. V. 23. № 8. P. 791–796.
  10. Barker J.S.F., East P.D., Phaff H.J., Miranda M., 1984. The ecology of the yeast flora in necrotic Opuntia cacti and of associated Drosophila in Australia // Microb. Ecol. № 10. P. 379–399. https://doi.org/10.1007/BF02015562
  11. Begon M., 1982. Yeast and Drosophila. The Genetics and Biology of Drosophila. L.: Academic Press. P. 345–384.
  12. Blum J.E., Fischer C.N., Miles J., Handelsman J., 2013. Frequent replenishment sustains the beneficial microbiome of Drosophila melanogaster // mBio. V. 4. Art. e00860.
  13. Bordenstein S.R., Theis K.R., 2015. Host biology in light of the microbiome: Ten principles of holobionts and hologenomes // PLoS Biol. V. 13. № 8. Art. e1002226.
  14. Brummel T., Ching A., Seroude L., Simon A.F., Benzer S., 2004. Drosophila lifespan enhancement by exogenous bacteria // PNAS. V. 101. P. 12974–12979.
  15. Chandler J.A., Innocent L.V., Martinez D.J., Huang I.L., Yang J.L., et al., 2022. Microbiome-by-ethanol interactions impact Drosophila melanogaster fitness, physiology, and behavior // iScience. V. 25. № 4. Art. 104000.
  16. Chippindale A.K., Leroi A.M., Kim S.B., Rose M.R., 1993. Phenotypic plasticity and selection in Drosophila life-history evolution. I. Nutrition and the cost of reproduction // J. Evol. Biol. V. 6. P. 171–193.
  17. Claesson M.J., Cusack S., O’Sullivan O., Greene-Diniz R., Weerd H., de, et al., 2011. Composition, variability, and temporal stability of the intestinal microbiota of the elderly // PNAS. V. 108. P. 4586–4591.
  18. Clark R.I., Salazar A., Yamada R., Fitz-Gibbon S., Morselli M., et al., 2015. Distinct shifts in microbiota composition during Drosophila aging impair intestinal function and drive mortality // Cell Rep. V. 12. № 10. P. 1656–1667.
  19. Cooper D.M., 1960. Food preferences of larval and adult Drosophila // Evolution. V. 14. P. 41–55.
  20. Currie C.C., Poulsen M., Mendenhall J., Boomsma J., Billen J., 2006. Coevolved crypts and exocrine glands support mutualistic bacteria in fungus-growing ants // Science. V. 311. P. 81–83.
  21. Dmitrieva A.S., Ivnitsky S.B., Maksimova I.A., Panchenko P.L., Kachalkin A.V., Markov A.V., 2019. Symbiotic yeasts affect adaptation of Drosophila melanogaster to food substrate with high NaCl concentration // PLoS One. V. 14. № 11. Art. e0224811.
  22. Dmitrieva A.S., Maksimova I.A., Kachalkin A.V., Markov A.V., 2021. Age-related changes in the yeast component of the Drosophila melanogaster microbiome // Microbiology. V. 90. № 2. P. 229–236. https://doi.org/10.1134/S0026261721020028
  23. Dmitrieva A.S., Yakovleva E.Y., Maksimova I.A., Belov A.A., Markov A.V., 2023. Changes in the symbiotic yeast of Drosophila melanogaster during adaptation to substrates with an increased NaCl content // Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. V. 13. № 1. P. 1–8. https://doi.org/10.1134/S2079086423010036
  24. Douglas A.E., 2018a. The Drosophila model for microbiome research // Lab Animal. V. 47. № 6. P. 157–164.
  25. Douglas A.E., 2018b. Contradictory results in microbiome science exemplified by recent Drosophila research // mBio. V. 9. № 5. Art. e01758–18. https://doi.org/10.1128/mbio.01758-18
  26. Epstein S.S., 2013. The phenomenon of microbial uncultivability // Curr. Opin. Microbiol. V. 16. № 5. P. 636– 642. https://doi.org/10.1016/j.mib.2013.08.003
  27. Erkosar B., Storelli G., Defaye A., Leulier F., 2013. Host-intestinal microbiota mutualism: ‘‘learning on the fly” // Cell Host Microbe. V. 13. P. 8–14.
  28. Fast D., Duggal A., Foley E., 2018a. Monoassociation with Lactobacillus plantarum disrupts intestinal homeostasis in adult Drosophila melanogaster // mBio. V. 9. № 4. Art. e01114-18.
  29. Fast D., Kostiuk B., Foley E., Pukatzki S., 2018b. Commensal pathogen competition impacts host viability // PNAS. V. 115. P. 7099–7104.
  30. Francis А., 2008. Business Mathematics and Statistics. 6th ed. L.: Cengage learning EMEA. 666 p.
  31. Goddard M.R., 2008. Quantifying the complexities of Saccharomyces cerevisiae’s ecosystem engineering via fermentation // Ecology. V. 89. P. 2077–2082. https://doi.org/10.1890/07-2060.1
  32. Gould A.L., Zhang V., Lamberti L., Jones E.W., Obadia B., et al., 2018. Microbiome interactions shape host fitness // PNAS. V. 115. № 51. P. E11951–E11960.
  33. Grandison R., Piper M., Partridge L., 2009. Amino-acid imbalance explains extension of lifespan by dietary restriction in Drosophila // Nature. V. 462. P. 1061–1064. https://doi.org/10.1038/nature08619
  34. Guilhot R., Rombaut A., Xuéreb A., Howell K., Fellous S., 2021. Influence of bacteria on the maintenance of a yeast during Drosophila melanogaster metamorphosis // Anim. Microbiome. V. 68. № 3. P. 1–8. https://doi.org/10.1186/s42523-021-00133-0
  35. Harcombe W.R., Chacón J.M., Adamowicz E.M., Chubiz L.M., Marx C.J., 2018. Evolution of bidirectional costly mutualism from byproduct consumption // PNAS. V. 115. № 47. P. 12000–12004. https://doi.org/10.1073/pnas.1810949115
  36. Hedrick L.R., Burke G.C., 1951. Two new yeasts from Hawaiian fruit flies // Mycopathol. Mycol. Appl. V. 6. P. 92–95. https://doi.org/10.1007/BF02279182
  37. Hoang D., Kopp A., Chandler J.A., 2015. Interactions between Drosophila and its natural yeast symbionts – Is Saccharomyces cerevisiae a good model for studying the fly-yeast relationship? // Peer J. V. 3. Art. e1116.
  38. Keebaugh E.S., Yamada R., Ja W.W., 2019. The nutritional environment influences the impact of microbes on Drosophila melanogaster life span // mBio. V. 10. № 4. Art. e00885. https://doi.org/10.1128/mbio.00885-19
  39. Keuls M., 1952. The use of the “Studentized range” in connection with an analysis of variance // Euphytica. V. 1. P. 112–122.
  40. Klepsatel P., Procházka E., Gáliková M., 2018. Crowding of Drosophila larvae affects lifespan and other life-history traits via reduced availability of dietary yeast // Exp. Gerontol. V. 110. P. 298–308.
  41. Kosakamoto H., Yamauchi T., Akuzawa-Tokita Y., Nishimura K., Soga T., et al., 2020. Local necrotic cells trigger systemic immune activation via gut microbiome dysbiosis in Drosophila // Cell Rep. V. 32. № 3. Art. 107938.
  42. Lee H.Y., Lee S.H., Min K.J., 2022. The increased abundance of commensal microbes decreases Drosophila melanogaster lifespan through an age-related intestinal barrier dysfunction // Insects. V. 13. № 2. Art. 219. https://doi.org/10.3390/insects13020219
  43. Lee H.Y., Lee S.H., Lee J.H., Lee W.J., Min K.J., 2019. The role of commensal microbes in the lifespan of Drosophila melanogaster // Aging. V. 11. № 13. P. 4611– 4640. https://doi.org/10.18632/aging.102073
  44. Lee H.Y., Lee J.H., Kim S.H., Jo S.Y., Min K.J., 2023. Probiotic Limosilactobacillus reuteri (Lactobacillus reuteri) extends the lifespan of Drosophila melanogaster through insulin/IGF-1 signaling // Aging Dis. V. 14. № 4. Р. 1407–1424. https://doi.org/10.14336/AD.2023.0122
  45. Leftwich P.T., Hutchings M.I., Chapman T., 2018. Diet, gut microbes and host mate choice: Understanding the significance of microbiome effects on host mate choice requires a case by case evaluation // Bioessays. V. 40. № 12. Art. 1800053.
  46. Lewis M.T., Hamby K.A., 2019. Differential impacts of yeasts on feeding behavior and development in larval Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae) // Sci. Rep. V. 9. Art. 13370. https://doi.org/10.1038/s41598-019-48863-1
  47. Li Y., Xu S., Wang L., Shi H., Wang H., et al., 2023. Gut microbial genetic variation modulates host lifespan, sleep, and motor performance // ISME J. V. 17. № 10. P. 1733– 1740. https://doi.org/10.1038/s41396-023-01478-x
  48. Liu G.-L., Chi Z., Wang G.-Y., Wang Z.-P., Li Y., Chi Z.-M., 2015. Yeast killer toxins, molecular mechanisms of their action and their applications // Crit. Rev. Biotechnol. V. 35. № 2. P. 222–234.
  49. Mair W., Piper M.D.W., Partridge L., 2005. Calories do not explain extension of life span by dietary restriction in Drosophila // PLOS Biol. V. 3. № 7. P. 1305–1311.
  50. Margulis L., Fester R., 1991. Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation: Speciation and Morphogenesis. Cambridge: MIT Press. 454 p.
  51. Markov A.V., Ivnitsky S.B., Kornilova M.B., Naimark E.B., Shirokova N.G., Perfilieva K.S., 2016. Maternal effect obscures adaptation to adverse environments and hinders divergence in Drosophila melanogaster // Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. V. 6. 429–435. https://doi.org/10.1134/S2079086416050054
  52. Markov А.V., Lazebny O.E., Goryacheva I.I., Antipin M.I., Kulikov A.M., 2009. Symbiotic bacteria affect mating choice in Drosophila melanogaster // Anim. Behav. V. 77. P. 1011–1017.
  53. Matthews M.K., Malcolm J., Chaston J.M., 2021. Microbiota influences fitness and timing of reproduction in the fruit fly Drosophila melanogaster // Microbiol. Spectr. V. 9. № 2. Art. e0003421. https://doi.org/10.1128/Spectrum.00034-21
  54. Matthews M.K., Wilcox H., Hughes R., Veloz M., Hammer A., et al., 2020. Genetic influences of the microbiota on the life span of Drosophila melanogaster // Appl. Environ. Microbiol. V. 86. № 10. Art. e00305-20. https://doi.org/10.1128/AEM.00305-20
  55. Mattison J.A., Roth G.S., Beasley M.T., Tilmont E.M., Handy A.M., et al., 2012. Impact of caloric restriction on health and survival in rhesus monkeys from the NIA study // Nature. V. 489. № 7415. P. 318–321.
  56. Maynard C., Weinkove D., 2018. The Gut Microbiota and Ageing. Biochemistry and Cell Biology of Ageing: Part I. Biomedical Science. N.Y.: Springer. P. 351–371. https://doi.org/10.1007/978-981-13-2835-0_12
  57. McFall-Ngai M.J., 2002. Unseen forces: the influence of bacteria on animal development // Develop. Biol. V. 242. P. 1–14.
  58. Min K.J., Tatar M., 2006. Drosophila diet restriction in practice: Do flies consume fewer nutrients? // Mech. Ageing Dev. V. 127. № 1. P. 93–96.
  59. Morais P.B., Martins M.B., Klaczko L.B., Mendonca-Hagler L.C., Hagler A.N., 1995. Microbiology yeast succession in the Amazon fruit Parahancornia amapa as resource partitioning among Drosophila spp. // Appl. Environ. Microbiol. V. 61. № 12. P. 4251–4257.
  60. Mousseau T.A., Uller T., Wapstra E., Badyaev A.V., 2009. Evolution of maternal effects: past and present // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. V. 364. P. 1035–1038.
  61. Murgier J., Everaerts C., Farine J.P., Ferveur J.F., 2019. Live yeast in juvenile diet induces species-specific effects on Drosophila adult behaviour and fitness // Sci. Rep. V. 9. Art. 8873. https://doi.org/10.1038/s41598-019-45140-z
  62. Obadia B., Güvener Z.T., Zhang V., Ceja-Navarro J.A., Brodie E.L., et al., 2017. Probabilistic invasion underlies natural gut microbiome stability // Curr. Biol. V. 27. P. 1999–2006.
  63. Onuma T., Yamauchi T., Kosakamoto H., Kadoguchi H., Kuraishi T., et al., 2023. Recognition of commensal bacterial peptidoglycans defines Drosophila gut homeostasis and lifespan // PLoS Genet. V. 19. № 4. Art. e1010709.
  64. Pais I.S., Valente R.S., Sporniak M., Teixeira L., 2018. Drosophila melanogaster establishesa species-specific mutualistic interaction with stable gut-colonizing bacteria // PLoS Biol. V. 16. Art. e2005710.
  65. Partridge L., Alic N., Bjedov I., Piper M.D.W., 2011. Ageing in Drosophila: The role of the insulin/Igf and TOR signalling network // Exp. Gerontol. V. 46. P. 376–381.
  66. Piškur J., Rozpędowska E., Polakova S., Merico A., Compagno C., 2006. How did Saccharomyces evolve to become a good brewer? // Trends Genet. V. 22. № 4. P. 183–186. https://doi.org/10.1016/j.tig.2006.02.002
  67. Pokrzywa M., Pawełek K., Kucia W.E., Sarbak S., Chorell E., et al., 2017. Effects of small-molecule amyloid modulators on a Drosophila model of Parkinson’s disease // PLoS One. V. 12. № 9. Art. e0184117. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184117
  68. Ren C., Webster P., Finkel S., Tower J., 2007. Increased internal and external bacterial load during Drosophila aging without lifespan trade-off // Cell Metab. V. 6. P. 144–152.
  69. Ridley E., Wong A., Westmiller S., Douglas A., 2012. Impact of the resident microbiota on the nutritional phenotype of Drosophila melanogaster // PLoS One. V. 7. Art. e36765.
  70. Rolig A.S., Parthasarathy R., Burns A.R., Bohannan B.J.M., Guillemin K., 2015. Individual members of the microbiota disproportionately modulate host innate immune responses // Cell Host Microbe. V. 18. P. 613–620.
  71. Rosenberg E., Koren O., Reshef L., Efrony R., Zilber-Rosenberg I., 2007. The role of microorganisms in coral health, disease and evolution // Nat. Rev. Microbiol. V. 5. № 5. P. 355–362.
  72. Rosenberg E., Sharon G., Zilber-Rosenberg I., 2009. The hologenome theory of evolution contains Lamarckian aspects within a Darwinian framework // Environ. Microbiol. V. 11. № 12. P. 2959–2962.
  73. Ryu J.H., Ha E.M., Lee W.J., 2010. Innate immunity and gut-microbe mutualism in Drosophila // Dev. Comp. Immunol. V. 34. № 4. P. 369–376.
  74. Sannino D.R., Dobson A.J., Edwards K., Angert E.R., Buchon N., 2018. The Drosophila melanogaster gut microbiota provisions thiamine to its host // mBio. V. 9. № 2. e00155-18.
  75. Schretter C.E., Vielmetter J., Bartos I., Marka Z., Marka S., et al., 2018. A gut microbial factor modulates locomotor behaviour in Drosophila // Nature. V. 563. P. 402–406.
  76. Sharon G., Segal D., Ringo J.M., Hefetz A., Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E., 2010. Commensal bacteria play a role in mating preference of Drosophila melanogaster // PNAS. V. 107. P. 20051–20056.
  77. Shukla A.K., Johnson K., Giniger E., 2021. Common features of aging fail to occur in Drosophila raised without a bacterial microbiome // iScience. V. 24. № 7. P. 1–22.
  78. Simon J.C., Marchesi J.R., Mougel C., Selosse M.A., 2019. Host-microbiota interactions: From holobiont theory to analysis // Microbiome. V. 7. № 1. P. 1–5.
  79. Smith P., Willemsen D., Popkes M., Metge F., Gandiwa E., et al., 2017. Regulation of life span by the gut microbiota in the short-lived African turquoise killifish // eLife. V. 6. Art. e27014.
  80. Stamps J.A., Yang L.H., Morales V.M., Boundy-Mills K.L., 2012. Drosophila regulate yeast density and increase yeast community similarity in a natural substrate // PLoS One. V. 7. № 7. Art. e42238.
  81. Starmer W.T., 1981. A comparison of Drosophila habitats according to the physiological attributes of the associated yeast communities // Evolution. V. 35. № 1. P. 38–52.
  82. Starmer W.T., Barker J.S.F., Phaff H.J., Fogleman J.C., 1986. Adaptations of Drosophila and yeasts: their interactions with the volatile 2-propanol in the cactus–microorganism–Drosophila model system // Aust. J. Biol. Sci. V. 39. № 1. P. 69–78.
  83. Starmer W.T., Lachance M.A., Phaff H.J., Heed W.B., 1990. The biogeography of yeasts associated with decaying cactus tissue in North America, the Caribbean and northern Venezuela // Evol. Biol. V. 24. P. 253–296.
  84. Starmer W.T., Schmedicke R.A., Lachance M.A., 2003. The origin of the cactus-yeast community // FEMS Yeast Res. V. 3. № 4. P. 441–448.
  85. Storelli G., Defaye A., Erkosar B., Hols P., Royet J., Leulier F., 2011. Lactobacillus plantarum promotes Drosophila systemic growth by modulating hormonal signals through TOR-dependent nutrient sensing // Cell Metab. V. 14. P. 403–414.
  86. Taormina G., Mirisola M.G., 2014. Calorie restriction in mammals and simple model organisms // BioMed Res. Int. V. 2014. Art. 308690.
  87. Tatar M., Post S., Yu K., 2014. Nutrient control of Drosophila longevity // Trends Endocrinol. Metab. V. 25. № 10. P. 509–517.
  88. Thomson J.M., Gaucher E.A., Burgan M.F., De Kee D.W., Li T., et al., 2005. Resurrecting ancestral alcohol dehydrogenases from yeast // Nat. Genet. V. 37. P. 630– 635. https://doi.org/10.1038/ng1553
  89. Trindade R.C., Resende M.A., Silva C.M., Rosa C.A., 2002. Yeasts associated with fresh and frozen pulps of Brazilian tropical fruits // Syst. Appl. Microbiol. V. 25. № 2. P. 294–300.
  90. Tukey J., 1949. Comparing individual means in the analysis of variance // Biometrics. V. 5. P. 99–114.
  91. Vandehoef C., Molaei M., Karpac J., 2020. Dietary adaptation of microbiota in Drosophila requires NF-κB-dependent control of the translational regulator 4E-BP // Cell Rep. V. 31. № 10. Art. 107736.
  92. Walters A.W., Matthews M.K., Hughes R.C., Malcolm J., Rudman S., et al., 2020. The microbiota influences the Drosophila melanogaster life history strategy // Mol. Ecol. V. 29. № 3. P. 639–953.
  93. Yakovleva E.U., Merzlikin D.S., Zavialov A.E., Maslov A.A., Mironova E.A., Markov A.V., 2023. Both genes and microbiome modulate the effect of selection for longevity in Drosophila melanogaster // Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. V. 13. № 3. P. 258–274. https://doi.org/10.1134/S2079086423030106
  94. Yakovleva E.U., Naimark E.B., Markov A.V., 2016. Adaptation of Drosophila melanogaster to unfavorable growth medium affects lifespan and age-related fecundity // Biochemistry. V. 81. № 12. P. 1445–1460. https://doi.org/10.1134/S0006297916120063
  95. Yamada R., Deshpande S.A., Bruce K.D., Mak E.M., Ja W.W., 2015. Microbes promote amino acid harvest to rescue undernutrition in Drosophila // Cell. Rep. V. 10. P. 865–872. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2015.01.018
  96. Yamashita K., Oi A., Kosakamoto H., Yamauchi T., Kadoguchi H., et al., 2021. Activation of innate immunity during development induces unresolved dysbiotic inflammatory gut and shortens lifespan // Dis. Models Mech. V. 14. № 9. Art. dmm049103.
  97. Yamauchi T., Oi A., Kosakamoto H., Akuzawa-Tokita Y., Murakami T., et al., 2020. Gut bacterial species distinctively impact host purine metabolites during aging in Drosophila // iScience. V. 23. № 9. P. 1–28.
  98. Zhang F., Wang L., Jin J., Pang Y., Shi H., et al., 2023. Insights into the genetic influences of the microbiota on the life span of a host // Front. Microbiol. V. 14. Art. 1138979. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1138979
  99. Zheng J., Mutcherson R., Helfand S.L., 2005. Calorie restriction delays lipid oxidative damage in Drosophila melanogaster // Aging Cell. V. 4. № 4. P. 209–216.
  100. Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E., 2008. Role of microorganisms in the evolution of animals and plants: the hologenome theory of evolution // FEMS Microbiol. Rev. V. 32. № 5. P. 723–735.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2024