Reproductive Criteria of Multicellularity and Original Modes of Reproduction

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The reproductive criteria of multicellularity are proposed for the first time. Terminologically the multicellularity is advised to subdivide into three variants: 1) protonemal – the most primitive, known in multicellular prokaryotes, in majority groups of multicellular algae and in gametophytes of some embryophyte plants; 2) siphonoseptal, distributed amongst multicellular fungi, some groups of green and yellow-green algae; 3) embryogenic, the most complicated, characteristic of all animals (Metazoa), sporophytes and some gametophytes of embryophyte plants, charophyte algae (Charophyceae s.s.), oogamous genera of green and brown algae, some genera of red algae. In addition to well-known subdivision of the reproduction into sexual and asexual variants, it is advised to consider monocitic (appearance of the new organism from one cell in course of sexual or asexual reproduction) and polycitic (fragmentation, longitudinal/transverse division, budding, basing on numerous cells of maternal organisms), because both these modes have different evolutional and ontogenetic origin. It is demonstrated that the internal fertilization was the original feature of reproduction in animals (Metazoa), land plants (Embryophyta), most groups of multicellular oogamous algae, in oogamous and pseudoogamous fungi. Correspondingly, in course of the sexual reproduction, viviparous development was the ancestral for animals, whereas the germination of the zygote on (or inside) maternal organism was the ancestral for Embryophyta and most oogamous algae.

About the authors

I. A. Gavrilov-Zimin

Zoological Institute, Russian Academy of Sciences; Vavilov Institute for the History of Science and Technology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: coccids@gmail.com
Russia, St. Petersburg; Russia, St. Petersburg

References

  1. Абрамов И.И., Абрамова А.Л. Класс печеночники, или печеночные мхи (Marchantiopsida, или Hepaticopsida) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 4. Мхи. Плауны. Хвощи. Папоротники. Голосеменные растения / Ред. И.В. Грушвицкий, С.Г. Жилин. М.: Просвещение, 1978а. С. 60–74.
  2. Абрамов И.И., Абрамова А.Л. Класс Листостебельные мхи, или Мхи, или Бриопсиды (Bryopsida, или Musci) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 4. Мхи. Плауны. Хвощи. Папоротники. Голосеменные растения / Ред. И.В. Грушвицкий, С.Г. Жилин. М.: Просвещение, 1978б. С. 75–96.
  3. Бейер Т.В. Класс Coccidea Leuckart, 1879 – Кокцидии // Протисты. Руководство по зоологии. Ч. 2 / Ред. М.В. Крылов, А.О. Фролов. СПб.: Наука, 2007. С. 149–248.
  4. Беклемишев В.Н. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. Т. 2. М.: Наука, 1964. 446 с.
  5. Белякова Г.А., Дьяков Ю.Т., Тарасов К.Л. Ботаника в 4 тт. Т. 1. Водоросли и грибы. М.: Академия, 2006a. 314 с.
  6. Белякова Г.А., Дьяков Ю.Т., Тарасов К.Л. Ботаника в 4 тт. Т. 2. Водоросли и грибы. М.: Академия, 2006б. 314 с.
  7. Виноградова К.Л. Отдел красные водоросли (Rhodophyta) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977а. С. 192–250.
  8. Виноградова К.Л. Класс улотриксовые (Ulotrichophyceae) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977б. С. 281–297.
  9. Виноградова К.Л. Класс сифоновые (Siphonophyceae) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977в. С. 297–305.
  10. Гаврилов-Зимин И.А. Развитие теоретических представлений о живорождении // Успехи соврем. биол. 2022. Т. 142. № 3. С. 223–252. (Gavrilov-Zimin I.A. Development of theoretical views on viviparity // Biol. Bull. Rev. 2022. V. 12 (6). P. 570–595. https://doi.org/10.1134/S2079086422060032)
  11. Гладкова В.Н. Семейство асплениевые (Aspleniaceae) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 4. Мхи. Плауны. Хвощи. Папоротники. Голосеменные растения / Ред. И.В. Грушвицкий, С.Г. Жилин. М.: Просвещение, 1978. С. 222–237.
  12. Голлербах М.М. Отдел харовые водоросли (Charophyta) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977. С. 338–350.
  13. Голубкова Н.С. Внешнее и внутреннее строение лишайников // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977. С. 390–420.
  14. Давидович Н.А. Репродуктивная биология диатомовых водорослей: Дис. … докт. биол. наук. М.: МГУ, 2019. 314 с.
  15. Десницкий А.Г. Сравнительный анализ инверсии зародышей у водорослей рода Volvox (Volvocales, Chlorophyta) // Онтогенез. 2018. Т. 49 (3). С. 147–152.
  16. Добровольская Т.Г. Род микококки (Mycococcus) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 1. Введение. Бактерии и актиномицеты / Ред. Н.А. Красильников, А.А. Уранов. М.: Просвещение, 1974. С. 296–300.
  17. Ересковский А.В. Сравнительная эмбриология губок (Porifera). СПб.: СПбГУ, 2005. 304 с.
  18. Захваткин А.А. Сравнительная эмбриология низших беспозвоночных. М.: Советская наука, 1949. 395 с.
  19. Зоология беспозвоночных. В 2 тт. Т. 1. От простейших до моллюсков и артропод. Т. 2. От артропод до иглокожих и хордовых / Ред. В. Вестхайде, Р. Ригер. М.: КМК, 2008. 935 с.
  20. Иванов А.В. Происхождение многоклеточных животных. Филогенетические очерки. Л.: Наука, 1968. 287 с.
  21. Иванова-Казас О.М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Ч. 1. Простейшие и низшие многоклеточные. Новосибирск: Наука, 1975. 372 с.
  22. Иванова-Казас О.М. Бесполое размножение животных. Л.: ЛГУ, 1977. 240 с.
  23. Иванова-Казас О.М. Эволюционная эмбриология животных. СПб.: Наука, 1995. 565 с.
  24. Карпов С.А. Ichthyosporea // Протисты. Руководство по зоологии. Ч. 3 / Ред. С.А. Карпов. СПб., М.: КМК, 2011. С. 342–369.
  25. Малахов В.В. Загадочные группы морских беспозвоночных: трихоплакс, ортонектиды, дициемиды. М.: МГУ, 1990. 144 с.
  26. Малахов В.В., Богомолова Е.В., Кузьмина Т.В., Темерева Е.В. Эволюция жизненных циклов Metazoa и происхождение пелагических личинок // Онтогенез. 2019. Т. 50 (6). С. 383–397.
  27. Матвиенко А.М. Класс вольвоксовые (Volvocophyceae) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977. С. 266–281.
  28. Новожилов Ю.К., Гудков А.В. Класс Eumycetozoea Zopf – Эумицетозои (слизевики, миксомицеты) // Протисты. Руководство по зоологии. Ч. 1 / Ред. С.А. Карпов. СПб.: Наука, 2000. С. 417–443.
  29. Петров Ю.Е. Отдел бурые водоросли (Phaeophyta) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 3. Водоросли. Лишайники / Ред. М.М. Голлербах. М.: Просвещение, 1977. С. 143–192.
  30. Потемкин А.Д., Софронова Е.В. Печеночники и антоцеротовые России. Т. 1. СПб., Якутск: Бостон-Спектр, 2009. 368 с.
  31. Пугачев О.Н., Подлипаев С.А. Тип Myxozoa Grassé, 1970 – Миксозоа / Протисты. Руководство по зоологии. Ч. 2 / Ред. М.В. Крылов, А.О. Фролов. СПб.: Наука, 2007. С. 1045–1080.
  32. Сизова Т.П. Класс хитридиомицеты (Chytridiomycetes) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 2. Грибы / Ред. М.В. Горленко. М.: Просвещение, 1976. С. 23–34.
  33. Симдянов Т.Г. Класс Gregarinea Dufour, 1828 – Грегарины / Протисты. Руководство по зоологии. Ч. 2 / Ред. М.В. Крылов, А.О. Фролов. СПб.: Наука, 2007. С. 20–149.
  34. Системы репродукции // Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. Т. 3 / Ред. Т.Б. Батыгина. СПб.: Мир и семья, 2000. 639 с.
  35. Слюсарев Г.С. Тип ортонектида (Orthonectida): строение, биология, положение в системе многоклеточных животных // Журн. общ. биол. 2008. Т. 69 (6). С. 403–427.
  36. Тимонин А.К. Ботаника в 4 тт. Т. 3. Высшие растения. М.: Академия, 2007. 352 с.
  37. Тимонин А.К., Филин В.Р. Ботаника в 4 тт. Т. 4 (1). Систематика высших растений. М.: Академия, 2009. 320 с.
  38. Тимонин А.К., Соколов Д.Д., Шипунов А.Б. Ботаника в 4 тт. Т. 4 (2). Систематика высших растений. М.: Академия, 2009. 352 с.
  39. Филин В.Р. Отдел Плауновидные (Lycopodiophyta) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 4. Мхи. Плауны. Хвощи. Папоротники. Голосеменные растения / Ред. И.В. Грушвицкий, С.Г. Жилин. М.: Просвещение, 1978а. С. 99–122.
  40. Филин В.Р. Отдел Хвощевидные (Equisetophyta) // Жизнь растений в 6 тт. Т. 4. Мхи. Плауны. Хвощи. Папоротники. Голосеменные растения / Ред. И.В. Грушвицкий, С.Г. Жилин. М.: Просвещение, 1978б. С. 131–146.
  41. Фурсенко А.В. К биологии Zoothamnium arbuscula Ehrenberg // Русский архив протистологии. 1924. Т. 3. С. 75–93.
  42. Яковлев М.С. Словарь основных терминов // Сравнительная эмбриология цветковых растений: Winteraceae – Juglandaceae / Ред. М.С. Яковлев. Л.: Наука, 1981. С. 7–25.
  43. Angel P., Herranz M., Leander B.S. Insights into the morphology of haplozoan parasites (Dinoflagellata) using confocal laser scanning microscopy // J. Eukaryot. Microbiol. 2021. V. 68. P. e12855. https://doi.org/10.1111/jeu.12855
  44. Barr F.A., Gruneberg U. Cytokinesis: placing and making the final cut // Cell. 2007. V. 131 (5). P. 847–860. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.11.011
  45. Bell G. The evolution of anisogamy // J. Theor. Biol. 1978. V. 73. P. 247–270. https://doi.org/10.1016/0022-5193(78)90189-3
  46. Blute M. The evolution of anisogamy: more questions than answers // Biol. Theory. 2013. V. 7. P. 3–9. https://doi.org/10.1007/s13752-012-0060-4
  47. Bogaert K., Beeckman T., De Clerck O. Two-step cell polarization in algal zygotes // Nat. Plants. 2017. V. 3. P. 16221. https://doi.org/10.1038/nplants.2016.221
  48. Bogaert K.A., Delva S., De Clerck O. Concise review of the genus Dictyota J.V. Lamouroux // J. Appl. Phycol. 2020. V. 32. P. 1521–1543. https://doi.org/10.1007/s10811-020-02121-4
  49. Bonner J.T. The origins of multicellularity // Integr. Biol. 1998. V. 1. P. 27–36. https://doi.org/10.1002/(SICI)1520-6602(1998)1:1<27::AID-INBI4>3.0.CO;2-6
  50. Brawley S.H. Fertilization in natural populations of the dioecious brown alga Fucus ceranoides and the importance of the polyspermy block // Marine Biol. 1992. V. 113. P. 145–157. https://doi.org/10.1007/BF00367648
  51. Brawley S.H., Johnson L.E. Gametogenesis, gametes and zygotes: an ecological perspective on sexual reproduction in the algae // Brit. Phycol. J. 1992. V. 27 (3). P. 233–252. https://doi.org/10.1080/00071619200650241
  52. Bulmer M.G., Parker G.A. The evolution of anisogamy: a game-theoretic approach // Proc. R. Soc. B. 2002. V. 269. P. 2381–2388. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.2161
  53. Chemin E. Le développement des spores chez les Rhodophycées // Rev. Gén. Bot. 1937. V. 49. P. 205–535.
  54. Coates J.C., Umm-E-Aiman, Charrier B. Understanding “green” multicellularity: do seaweeds hold the key? // Front. Plant Sci. 2015. V. 5 (737). P. 1–6. https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2014.00737
  55. Cole K., Akintobi S. The life cycle of Prasiola meridionalis Setchell and Gardner // Canad. J. Bot. 1963. V. 41 (5). P. 661–668. https://doi.org/10.1139/b63-053
  56. Colizzi E.S., Vroomans R.M.A., Merks R.M.H. Evolution of multicellularity by collective integration of spatial information // eLife. 2020. V. 9. P. e56349. https://doi.org/10.7554/eLife.56349
  57. Davidovich N.A., Kaczmarska I., Karpov S.A. et al. Mechanism of male gamete motility in araphid pennate diatoms from the genus Tabularia (Bacillariophyta) // Protist. 2012. V. 163 (3). P. 480–494. https://doi.org/10.1016/j.protis.2011.09.002
  58. Dunn C.W., Giribet G., Edgecombe G.D., Hejnol A. Animal phylogeny and its evolutionary implications // Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2014. V. 45. P. 371–395. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-120213-091627
  59. Edwards M.S. The role of alternate life-history stages of a marine macroalga: a seed bank analogue? // Ecology. 2000. V. 81. P. 2404–2415. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2000)081[2404:TROALH]2.0.CO;2
  60. Egerod L.E. An analysis of the siphonous Chlorophycophyta with special reference to the Siphonocladales, Siphonales, and Dasycladales of Hawaii // Univ. Calif. Publ. Bot. 1952. V. 25. P. 327–367.
  61. Enomoto S., Hirose H. On the septum formation of Micro-dictyon okamurai Setchell // Bull. Jap. Soc. Phycol. 1971. V. 19. P. 90–93.
  62. Feis M.E. Reproduction in the genus Fucus. Haren: Univ. Groningen, 2010. 18 p.
  63. Feist S.W., Morris D.J., Alama-Bermejo G., Holzer A.S. Cellular processes in Myxozoans // Myxozoan evolution, ecology and development / Eds B. Okamura, A. Gruhl, J. Bartholomew. Cham: Springer, 2015. P. 139–154. https://doi.org/10.1007/978-3-319-14753-6_8
  64. Felsenstein J. The evolutionary advantage of recombination // Genetics. 1974. V. 78 (2). P. 737–756. https://doi.org/10.1093/genetics/78.2.737
  65. Foox J., Siddall M.E. The road to Cnidaria: history of the phylogeny of Myxozoa // J. Parazitol. 2015. V. 101 (3). P. 269–274. https://www.jstor.org/stable/24626072
  66. Foster C.A., Sarphie T.G., Hawkins W.E. Fine structure of the peritrichous ectocommensal Zoothamnium sp. with emphasis on its mode of attachment to penaeid shrimp // J. Fish Dis. 1978. V. 1 (4). P. 321–335. https://doi.org/10.1111/j.1365-2761.1978.tb00036.x
  67. Franz V. Geschichte der Organismen. Viena: Salzwasser, 1924. 949 p.
  68. Friedmann I. Structure, life-history, and sex determination of Prasiola stipitata Suhr // Ann. Bot. 1959. V. 23 (4). P. 571–572. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a083677
  69. Fritsch F.E. The genus Sphaeroplea // Ann. Botan. 1929. V. 433 (1). P. 1–26. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a090153
  70. Furuya H., Tsuneki K. Biology of dicyemid mesozoans // Zool. Sci. 2003. V. 20. P. 519–532.
  71. Furuya H., Hochberg F.G., Tsuneki K. Reproductive traits in dicyemids // Marine Biol. 2003. V. 142. P. 693–706.
  72. Gavrilov-Zimin I.A. Ontogenesis, morphology and higher classification of archaeococcids (Homoptera: Coccinea: Orthezioidea) // Zoosyst. Rossica. 2018. Suppl. 2. SPb.: Zool. Inst. RAS, 260 p. https://doi.org/10.31610/zsr/2018.supl.2.1
  73. Gavrilov-Zimin I.A., Stekolshikov A.V., Gautam D.C. General trends of chromosomal evolution in Aphidococca (Insecta, Homoptera, Aphidinea + Coccinea) // Comp. Cytogenet. 2015. V. 9 (3). P. 335–422. https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v9i3.4930
  74. Gonzalves E.A., Mehra K.R. Oocystaenium, a new genus of the Chlorococcales // Hydrobiologia. 1959. V. 13. P. 201–206.
  75. Grassé P.-P. Classe des Gregarinomorphes // Traite de Zoologie: anatomie, systématique, biologie. V. 1 (2) / Ed. P.-P. Grassé. Paris: Masson et Cie, 1953. P. 550–690.
  76. Grosberg R.K., Strathmann R.R. The evolution of multicellularity: a minor major transition? // Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2007. V. 38. P. 621–654. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.36.102403.114735
  77. Gruhl A., Okamura B. Tissue characteristics and development in Myxozoa // Myxozoan evolution, ecology and development / Eds B. Okamura, A. Gruhl, J. Bartholomew. Cham: Springer, 2015. P. 155–174. https://doi.org/10.1007/978-3-319-14753-6_9
  78. Heesch S., Serrano-Serrano M., Barrera-Redondo J. et al. Evolution of life cycles and reproductive traits: insights from the brown algae // J. Evol. Biol. 2021. V. 34. P. 992–1009. https://doi.org/10.1111/jeb.13880
  79. Herron M.D., Rashidi A., Shelton D.E., Driscoll W.W. Cellular differentiation and individuality in the “minor” multicellular taxa // Biol. Rev. 2013. V. 88. 844–861. https://doi.org/10.1111/brv.12031
  80. Hodgson A.N. Paraspermatogenesis in gastropod molluscs // Invert. Reprod. Dev. 1997. V. 31. P. 31–38. https://doi.org/10.1080/07924259.1997.9672560
  81. Hoyt W.D. The periodic fruiting of Dictyota and its relation to the environment // Am. J. Bot. 1927. V. 14. P. 592–619.
  82. Jones W.E., Moorjani A.Sh. The attachment and early development of tetraspores of some coralline red algae // MBAI special publication dedicated to Dr. N.K. Panikkar. Cochin: MBAI, 1973. P. 293–304. http://eprints. cmfri.org.in/id/eprint/2477
  83. Kaplan-Levy R.N., Hadas O., Summers M.L. et al. Akinetes: dormant cells of cyanobacteria // Dormancy and resistance in harsh environments. Topics in current genetics. V. 21 / Eds E. Lubzens, J. Cerda, M. Clark. Berlin-Heidelberg: Springer, 2010. P. 5–27. https://doi.org/10.1007/978-3-642-12422-8_2
  84. Kaczmarska I., Poulíčková A., Sato Sh. et al. Proposals for a terminology for diatom sexual reproduction, auxospores and resting stages // Diatom Res. 2013. V. 28 (3). P. 263–294. https://doi.org/10.1080/0269249X.2013.791344
  85. Kawai H., Sasaki H., Maeda Y., Arai S. Morphology, life history and molecular phylogeny of Chorda rigida sp. nov. (Laminariales, Phaeophyceae) from the Sea of Japan and the genetic diversity of Chorda filum // J. Phycol. 2001. V. 37. P. 130–142.
  86. Knoll A.H. The multiple origins of complex multicellularity // Ann. Rev. Earth Planet. Sci. 2011. V. 39. P. 217–239. https://doi.org/10.1146/annurev.earth.031208.100209
  87. Kobara T., Chihara M. Spermatozoids of Pseudodichotomosiphon constrictus with special reference to the systematic position of the genus // J. Jap. Bot. 1984. V. 59 (1). P. 20–25.
  88. Lamża Ł. Diversity of “simple” multicellular eukaryotes: 45 independent cases and six types of multicellularity // Biol. Rev. Camb. Phil. Soc. 2023. V. P. 1–22. https://doi.org/10.1111/brv.13001
  89. Leliaert F., De Clerck O., Verbruggen H. et al. Molecular phylogeny of the Siphonocladales (Chlorophyta: Cladophorophyceae) // Mol. Phylogenet. Evol. 2007. V. 44 (3). P. 1237–1256. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2007.04.016
  90. Luthringer R., Cormier A., Ahmed S. et al. Sexual dimorphism in the brown algae // Persp. Phycol. 2014. V. 1 (1). P. 11–25. https://doi.org/10.1127/2198-011X/2014/0002
  91. McConnaughey B.H. The life cycle of the dicyemid Mesozoa // Univ. Calif. Publ. Zool. 1951. V. 55. P. 295–336.
  92. McConnaughey B., McConnaughey E. Strange life of dicyemid Mesozoans // Sci. Monthly. 1954. V. 79 (5). P. 277–284.
  93. McDonald K.L., Pickett-Heaps J.D. Ultrastructure and differentiation in Cladophora glomerata. I. Cell division // Am. J. Bot. 1976. V. 63. P. 592–601.
  94. Mikhailov K.V., Konstantinova A.V., Nikitin M.A. et al. The origin of Metazoa: a transition from temporal to spatial cell differentiation // BioEssays. 2009. V. 31. P. 758–768. https://doi.org/10.1002/bies.200800214
  95. Michetti K.M., Martín L.A., Leonardi P.I. Carpospore release and sporeling development in Gracilaria gracilis (Gracilariales, Rhodophyta) from the southwestern Atlantic coast (Chubut, Argentina) // J. Appl. Phycol. 2013. V. 25. P. 1917–1924. https://doi.org/10.1007/s10811-013-0029-0
  96. Nanda N. Egg release and germling development of Myagropsis myagroides (Mertens ex Turner) Fensholt // Jap. J. Phycol. (Sôrui). 1993. V. 41. P. 315–325.
  97. Nayar B.K., Kaur S. Gametophytes of homosporous ferns // Bot. Rev. 1971. V. 37. P. 295–396. https://doi.org/10.1007/BF02859157
  98. Nehira K. Spore germination, protonema development and sporeling development // New manual of bryology // Ed. R.M. Schuster. Nichinan: The Hattori Bot. Lab., 1983. P. 343–385.
  99. Niklas K.J., Newman S.A. The origins of multicellular organisms // Evol. Dev. 2013. V. 15 (1). P. 41–52. https://doi.org/10.1111/ede.12013
  100. Noto T., Yazaki K., Endoh H. Developmentally regulated extrachromosomal circular DNA formation in the mesozoan Dicyema japonicum // Chromosoma. 2003. V. 111. P. 359–368. https://doi.org/10.1007/s00412-002-0216-2
  101. Okuda K., Sekida S., Hasebe A. et al. Segregative cell division and the cytoskeleton in two species of the genus Struvea (Cladophorales, Ulvophyceae, Chlorophyta) // Phycol. Res. 2016. V. 64. P. 219–229. https://doi.org/10.1111/pre.12139
  102. Ollerton J., Ren Z.-X. Did pollination exist before plants? // Science. 2022. V. 377. P. 471–472. https://doi.org/10.1126/science.add3198
  103. Parker G.A., Baker R.R., Smith V.G. The origin and evolution of gamete dimorphism and the male-female phenomenon // J. Theor. Biol. 1972. V. 36 (3). P. 529–553. https://doi.org/10.1016/0022-5193(72)90007-0
  104. Raikova E.V. Life cycle, cytology, and morphology of Polypodium hydriforme, a coelenterate parasite of the eggs of Acipenseriform fishes // J. Parasitol. 1994. V. 80 (1). P. 1–22. https://doi.org/10.2307/3283338
  105. Reiswig H.M. Population dynamics of three Jamaican Demospongiae // Bull. Marine Sci. 1970a. V. 23 (2). P. 191–226.
  106. Reiswig H.M. Porifera: sudden sperm release by tropical Demospongiae // Science. 1970b. V. 170 (3957). P. 538–539. https://doi.org/10.1126/science.170.3957.538
  107. Reiswig H.M. Natural gamete release and oviparity in Caribbean Demospongiae // Aspects of sponge biology / Eds F.W. Harrison, R.R. Cowden. N.Y.: Acad. Press, 1976. P. 99–112.
  108. Schulz H.N., Brinkhoff T., Ferdelman T.G. et al. Dense populations of a giant sulfur bacterium in Namibian shelf sediments // Science. 1999. V. 284 (5413). P. 493–495.
  109. Searles R.B. The strategy of the red algal life history // Am. Nat. 1980. V. 115 (1). P. 113–120.
  110. Seiler S., Heilig Y. Septum formation and cytokinesis in Ascomycete fungi // Biology of the fungal cell. The Mycota. V. 8 / Eds D. Hoffmeister, M. Gressler. Cham: Springer, 2019. P. 15–42. https://doi.org/10.1007/978-3-030-05448-9_2
  111. Serrão E.A., Pearson G., Kautsky L., Brawley S.H. Successful external fertilization in turbulent environments // PNAS USA. 1996. V. 93. P. 5286–5290. https://doi.org/10.1073/pnas.93.11.5286
  112. Siddall M.E., Martin D.S., Bridge D. et al. The demise of a phylum of protists: phylogeny of Myxozoa and other parasitic Cnidaria // J. Parazitol. 1995. V. 81 (6). P. 961−967. https://doi.org/10.2307/3284049
  113. Smith G.M. On the reproduction of some Pacific Coast species of Ulva // Am. J. Bot. 1947. V. 34 (2). P. 80–87. https://doi.org/10.2307/2437232
  114. Sparrow F.K.-Jr. The Monoblepharidales // Ann. Bot. 1933. V. 47 (3). P. 517–542. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a090402
  115. Štolc A. Actinomyxidies, nouveau groupe de Mesozoaires parent des Myxosporidies // Bull. Int. Acad. Sci. Boheme. 1899. V. 22. P. 1–12.
  116. Suga H., Ruiz-Trillo I. Development of ichthyosporeans sheds light on the origin of metazoan multicellularity // Dev. Biol. 2013. V. 377 (1). P. 284–292.
  117. Swallow J.G., Wilkinson G.S. The long and short of sperm polymorphisms in insects // Biol. Rev. Camb. Phil. Soc. 2002. V. 77 (2). P. 153–82. https://doi.org/10.1017/s1464793101005851
  118. Umen J.G. Green algae and the origins of multicellularity in the plant kingdom // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2014. V. 6 (11). P. a016170. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a016170
  119. Umen J., Coelho S. Algal sex determination and the evolution of anisogamy // Ann. Rev. Microbiol. 2019. V. 73. P. 267–291.
  120. Wai M.K. Morphotaxonomy, culture studies and phytogeographical distribution of Amphiroa fragilissima (Linnaeus) Lamouroux (Corallinales, Rhodophyta) from Myanmar // J. Aquacult. Mar. Biol. 2018. V. 7 (3). P. 142–150.
  121. Spezielle Zoologie. Teil 1. Einzeller und Wirbellose Tiere. Teil 2. Wirbel und Schädeltiere / Hrsg. W. Westheide, R. Rieger. Heidelberg, Berlin: Spektrum Akademischer Verlag, 2004. 922 + 712 s.
  122. Zakhvatkin A.A. Vergleichende Embryologie der niederen Wirbellosen (Ursprung und Gestaltungswege der individuellen Entwicklung der Vielzeller). Berlin: Deutsch. Vert. Wiss., 1956. 401 s.

Supplementary files


Copyright (c) 2023 Russian Academy of Sciences