Genetic diversity of the little ground squirrel Spermophilus pygmaeus Pallas, 1779 (sciuridate, rodentia) in the Northern Caucasus

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Based on the analysis of a fragment of the cytochrome b (cytb) gene of mitochondrial DNA (mtDNA), the genetic diversity of the little ground squirrel Spermophilus pygmaeus Pallas, 1779 of the Central and Eastern Caucasus was studied. Phylogenetic analysis revealed the existence of two clusters A and B within the western clade of S. pygmaeus 2. Cluster A is formed by haplotypes of ground squirrels from the Eastern Caucasus and the right bank of the river. Volga (Ermakov et al., 2023), and B – only haplotypes of Central Caucasian animals. The distance between clusters A and B reaches 1.3%. The relatively isolated position on the phylogenetic tree of the ground squirrel population of the Central Caucasus, the absence of identical haplotypes in Central and East Caucasian animals, and the distances obtained indicate genetic heterogeneity of the ground squirrel in the North Caucasus. A decrease in haplotypic and nucleotide variability was noted in the Central Caucasian populations of the lesser gopher as compared to those from the Eastern Caucasus, which in general indicates the low viability of S. pygmaeus inhabiting the mountains of the Central Caucasus.

Full Text

Restricted Access

About the authors

F. А. Tembotova

Tembotov Institute of Ecology of Mountain Territories, Russian Academy of Sciences

Email: h.a.amshokova@mail.ru
Russian Federation, 360051, Nalchik

М. S. Gudova

Tembotov Institute of Ecology of Mountain Territories, Russian Academy of Sciences

Email: h.a.amshokova@mail.ru
Russian Federation, 360051, Nalchik

A. Kh. Amshokova

Tembotov Institute of Ecology of Mountain Territories, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: h.a.amshokova@mail.ru
Russian Federation, 360051, Nalchik

A. Kh. Khalidov

Dagestan Anti-Plague Station

Email: h.a.amshokova@mail.ru
Russian Federation, 367010, Makhachkala

References

  1. Шилова С.А. Вопросы контроля численности и охраны сусликов России (род Spermophilus) // Аридные экосистемы. 2011. Т. 17. № 4 (49). С. 104–112.
  2. Калабухов Н.И. Плотность заселения сусликами чумных районов Северо-Кавказского края и возможность сплошной очистки от сусликов // Тр. по защите растений. 1933. Сер. 4. Вып. 2. С. 65–86.
  3. Дудников А.А., Чернышова О.В., Симаков М.Д., Титов С.В. История изучения распространения и современное состояние популяций сусликов Самарского края // Russ. J. Ecosystem Ecol. 2022. V. 7. № 1. https://doi.org/10.21685/2500-0578-2022-1-1
  4. Симонович Е.И., Сидельников В.В. К вопросу о состоянии популяции малого и крапчатого суслика на территории Ростовской области // Междунар. журн. эксперим. образования. 2014. № 5 (2). С. 53–54.
  5. Миноранский В.А., Сидельников В.В., Симонович Е.И. Состояние популяций сусликов (Spermophilus spp.) на Дону // Фунд. исследования. 2015. № 2. С. 277–280.
  6. Магеррамов Ш.В., Марцоха К.С., Манджиева В.С. и др. Влияние повышения температуры зимних месяцев на сроки основных фенологических фаз жизнедеятельности Spermophilus pygmaeus Pallas, 1778 на территории Прикаспийской низменности (Астраханская область) // Изв. Саратовского ун-та. Серия: Xимия. Биология. Экология. 2021. Т. 21. № 1. С. 72–77. https://doi.org/10.18500/1816-9775-2021-21-1-72-77
  7. Шилова С.А., Савинецкая Л.Е., Неронов В.В. Динамика численности и биомассы малого суслика (Spermophilus pygmaeus Pall., 1778) в пастбищных экосистемах Калмыкии за 28-летний период // Аридные экосистемы. 2009. Т. 15. № 2 (38). С. 28–38.
  8. Удовиков А.И. Динамика эпизоотической активности природных очагов чумы Европейского юго-востока России: прогноз на начало XXI столетия: Aвтореф. дис. докт. биол. наук. Саратов: Росс. научно-исследоват. противочумный ин-т “Микроб”, 2010. 46 с.
  9. Евченко Ю.М., Ляпустина Л.В., Грижебовский Г.М., Агапитов Д.С. Чрезвычайные ситуации на природно-очаговых по чуме территориях Северного Кавказа // Вестник Рос. военно-мед. академии. 2014. № 2 (46). С. 120 –123.
  10. Наумов Н.П. Механизмы взаимодействия популяций (на примере некоторых млекопитающих и птиц) // Рус. орнитол. журнал. 2010. Т. 19. Экспресс-выпуск 576. C. 1003–1024.
  11. Титов С.В., Симаков М.Д., Чернышова О.В. и др. Генетические особенности популяционной структуры большого суслика (Spermophilus major Pall.) в связи с динамикой населения во времени // Russ. J. Ecosystem Ecol. 2020. V. 5. № 4. https://doi.org/10.21685/2500-0578-2020-4-3
  12. Абатуров Б.Д. Средоообразующие функции населения малого суслика в полупустыне // Суслики Евразии (роды Spermophilus, Spermophilopsis): происхождение, систематика, экология, поведение, сохранение видового разнообразия. Мат. Рос. науч. конф. М.: КМК, 2005. С. 8–9.
  13. Тимошенков В.А. Перспективы существования колоний малого суслика в отделении Хомутовская степь Украинского степного природного заповедника // Суслики Евразии (роды Spermophilus, Spermophilopsis). Мат. рос. науч. конф. М.: КМК, 2005. С. 108–110.
  14. Бронсков А., Тимошенков В. Распространение и численность малого суслика (Spermophilus pygmaeus) в Донецкой области // Мониторинг териофауны: Тр. териологической школы. 2010. Вып. 10. С. 107–114.
  15. Окулова Н.М. Нора малого суслика как консорциум // Паразитология. 2003. Т. 37. № 5. С. 361–380.
  16. Труфанов Г.В. Экологическое обоснование методов регуляции численности горного суслика и его блох в Центрально-Кавказском очаге чумы: Автореф. дис. канд. биол. наук. Ставрополь: Ставропольский научно-исслед. противочумный ин-т, 1996. 22 с.
  17. Матросова В.А., Савинецкая Л.Е., Шикарова О.Н. и др. Внутри- и межпопуляционный полиморфизм контрольного региона митохондриальной ДНК у крапчатого суслика (Spermophilus suslicus) // ДАН. Биология. 2014. Т. 455. № 6. С. 721–726. https://doi.org/10.7868/S0869565214120238
  18. Harrison R.G., Bogdanowicz S.M., Hoffmann R.S. et al. Phylogeny and evolutionary history of the ground squirrels (Rodentia: Marmotinae) // J. Mamm. Evol. 1993. V. 10. № 3. P. 249–276. https://doi.org/10.1023/B:Jomm.0000015105.96065
  19. Ermakov O.A., Brandler O.V., Ivanov A.Yu. et al. Riverine barriers and geographic variation in little ground squirrel (Spermophilus pygmaeus, Sciuridae, Rodentia) based on mitochondrial cytochrome b gene sequences // Russ. J. Theriology. 2023. V. 22. № 1. P. 24–31. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.22.1.03
  20. Ермаков О.А., Титов С.В., Савинецкий А.Б. и др. Молекулярно-генетические и палеоэкологические аргументы в пользу конспецифичности малого (Spermophilus pygmaeus) и горного (Spermophilus musicus) сусликов // Зоол. журнал. 2006. Т. 85. № 12. С. 1474–1483.
  21. Ермаков О.А., Симонов Е.П., Сурин В.Л., Титов С.В. Внутривидовой полиморфизм контрольного региона митохондриальной ДНК и филогеография малого суслика (Spermophilus pygmaeus, Sciuridae, Rodentia) // Генетика. 2018. Т. 54. № 11. С. 1316–1326. https://doi.org/10.1134/S0016675818110048
  22. Котенев Е.С., Котенева Е.А., Кот Л.А. и др. Генетическое разнообразие популяций горного суслика (Spermophilus musicus Menetries,1832; Sciuridae, Rodentia) – основного носителя чумы на территории Центрально-Кавказского высокогорного природного очага // Генетика. 2021. T. 57. № 6. C. 711–720. https://doi.org/10.31857/S0016675821060059
  23. Темботова Ф.А., Кононенко Е.П. Млекопитающие степных экосистем под угрозой исчезновения на Северном Кавказе // Изв. Самарского науч. центра РАН. 2017. Т. 19. № 5(2). С. 253–259.
  24. Темботов А.К., Шхашимишев Х.Х. Животный мир Кабардино-Балкарии. Hальчик: Эльбрус, 1984. 191 c.
  25. Красная книга Кабардино-Балкарской Республики. Нальчик: ООО “Печатный двор”, 2018. 496 с.
  26. Израилова Г.Р., Халидов А.Х., Халилов Р.А., Адиева А.А. Экология малого суслика на терртории Республики Дагестан // Междунар. журн. приклад. и фунд. исследований. 2013. № 9. С. 97–99.
  27. Gür H., Perktaş U., Gür M.K. Do climate-driven altitudinal range shifts explain the intraspecific diversification of a narrow ranging montane mammal, Taurus ground squirrels? // Mammal Res. 2017. V. 63 (2). P. 197–211. https://doi.org/10.1007/s13364-017-0347-8
  28. Gündüz İ., Jaarola M., Tez C. et al. Multigenic and morphometric differentiation of ground squirrels (Spermophilus, Scuiridae, Rodentia) in Turkey, with a description of a new species // Mol. Phylogenet. and Evol. 2007. V. 43. № 3. Р. 916–935. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2007.02.021
  29. Steppan S.J., Akhverdyan M.R., Lyapunova E.A. et al. Molecular phylogeny of the marmots (Rodentia: Sciuridae): Tests of evolutionary and biogeographic hypotheses // Syst. Biol. 1999. V. 48. № 4. P. 715–734.
  30. Hall T.A. BioEdit: А user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucl. Ac. Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95–98.
  31. Villesen P. FaBox: An online toolbox for FASTA sequences // Mol. Ecol. Notes. 2007. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x
  32. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MRBAYES3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. P. 1572–1574.
  33. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-Joining Networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036
  34. Excoffier L., Lischer H. Arlequin suite ver 3.5: A new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows // Mol. Ecol. Res. 2010. V. 10 (3). P. 564–567. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x
  35. Suchard M.A., Lemey P., Baele G. et al. Bayesian phylogenetic and phylodynamic data integration using BEAST 1.10 // Virus Evol. 2018. V. 4(1). https://doi.org/10.1093/ve/vey016
  36. Tamura K., Stecher G., Peterson D. et al. Mega 6: Мolecular evolutionary genetics analysis version 6.0. Mol. Biol. and Evol. 2023. V. 30. № 12. P. 2725–2729. https://doi.org/10.1093/molbel/mst197
  37. Yin Y., Jiang W., Zhang Z. et al. The divergence of small mammals in Xinjiang, China, as revealed by phylogentic analyses of COI and Cytb // Animal Biology. 2014. V. 64. P. 163–176. https://doi.org/0.1163/15707563-00002435
  38. Амбрамсон Н.И., Родченкова Е.Н., Костыгов А.Ю. Генетическая изменчивость и филогеография рыжей полевки (Clethrionomys glareolus, Arvicolinae, Rodentia) на территории России с анализом зоны интрогрессии мтДНК близкородственного вида – красной полевки (Cl. rutilus) // Генетика. 2009. Т. 45. № 5. C. 610–623.
  39. Челомина Г.Н., Атопкин Д.М. Молекулярно-генетические свидетельства глубокого филогенетического разрыва между европейской и азиатской расами малой лесной мыши по данным изменчивости гена цитохрома b мтДНК // Мол. биология. 2010. Т. 44. № 5. С. 792–803.
  40. Кимура М. Молекулярная эволюция: теория нейтральности. М.: Мир, 1985. 398 с.
  41. Avise J.C. Molecular markers, natural history and evolution. N.Y.: Chapman Hall, 1994. 511 p.
  42. Nei N., Maruyama T., Chakraborty R. The bottleneck effect and genetic variation in populations // Evolution. 1975. V. 29. № 1. Р. 1–10.
  43. Ibragim K.M., Nikols R.A., Hewitt G.M. Spatial patterns of genetic variation generated by different forms of dispersal during range expansions // Heredity. 1996. V. 77. P. 282–291.
  44. Дятлов А.И., Петров П.А., Голубев П.Д., Труфанов Г.В. О структуре ареала малых сусликов (Сitellus pygmaeus Pall., 1778) в Приэльбрусье // Экология. 1980. № 5. С. 77–83.
  45. Капустина С.Ю., Брандлер О.В., Adiya Ya. Филогения сусликов рода Spermophilus и положение алашаньского суслика (Spermophilus alashanicus. Büchner, 1888) на филогенетическом дереве палеарктических “короткохвостых” сусликов // Мол. биология. 2015. Т. 49. № 3. С. 442–448. https://doi.org/10.7868/S0026898415030088
  46. Мадьянов Н.Н. Ландшафтная структура Центрально-Кавказского высокогорного природного очага чумы: на примере Кабардино-Балкарской Республики: Автореф. дис. … канд. географ. наук. Нальчик: Высокогорный геофиз. ин-т Федер. службы по гидрометеор. и мониторингу окр. среды, 2006. 23 с.
  47. Аvise J.C. Phylogeography: The history and formation of Species. Cambridge, London: Harvard Univ. Press, 2000. 447 p.
  48. Цвирка М.В., Кораблев В.П. К вопросу о хромосомном видообразовании на примере малого (Spermophilus pygmaeus (Pallas, 1832) и горного кавказского (Spermophilus musicus (Menetries, 1832)) сусликов (Rodentia, Sciuridae) // Зоол. журнал. 2014. Т. 93. № 7. С. 917–925. https://doi.org/10.7868/S0044513414070150
  49. Верещагин Н.К. Млекопитающие Кавказа. История формирования фауны. М., Л.: Изд-во АН СССР, 1959. 704 с.
  50. Westemeier R., Brawn J., Simpson S. et al. Tracking the long-term decline and recovery of an isolated population // Science. 1998. V. 282. № 5384. P. 1695–1698. https://doi.org/10.1126/science.282.5394.1695
  51. Markert J.A., Champlin D.M., Gutjahr-Gobell R. Population genetic iversity and fitness in multiple environments // BMC Evol. Biol. 2010. V. 10. № 205. P. 1–13.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Map of the origin of Spermophilus pygmaeus material in the North Caucasus. Central Caucasus, Kabardino-Balkarian Republic: 1 – Shajatmaz, 2 – Jily-Su, 3 – Elbrus (Irik-Chat), 4 – Baksan (Tyrnyauz), 5 – Aktoprak, 6 – Bezengi; East Caucasus, Republic of Dagestan: 7 – Sukhokumsk, 8 – Kochubey, 9 – Lviv No. 13, 10 – Humtop, 11 – Kar-Kar, 12 – Paraul, 13 – Zelenomorsk. Black triangles indicate the collection points of our samples, squares indicate the collection points of the samples used in the work [19], diamonds indicate our collection points, which coincided with those of [19].

Download (421KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Bayesian phylogenetic tree of representatives of the genus Spermophilus, based on the analysis of haplotypes of the cytb mtDNA gene fragment (840 pn). The numbers in the branching nodes are the values of a posteriori probabilities (greater than 0.900), the numbers in squares are the node numbers. Black triangles indicate the haplotypes of ground squirrels of the Eastern Caucasus, and black circles indicate the haplotypes of animals of the Central Caucasus. RD – Republic of Dagestan, CBD – Kabardino-Balkarian Republic.

Download (1MB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Median network of mtDNA haplotypes of S. pygmaeus, built on the basis of cytb site analysis (algorithm – Median-Joining, Network 4.6.1.). The size of the circle is proportional to the number of identical haplotypes. Haplotypes identified on the territory of the Republic of Dagestan: Kar (Kar-Kar valley) are indicated in brown, Zelen (village of Zelenomorsk) – in black, Hum (village of Humtop) – in blue, Lvov (village of Lviv No. 13) – in pink; haplotypes identified in the territory of the CBD: Tyr (district of Tyrnyauz) – in blue, Bez (approx. c. Bezengi) – in yellow, Akto (Aktopraksky pass) – in red, Elb (near the village of Elbrus) – in orange, Dzhi (Gila-Su gorge) – in light green. The numbers are the positions of nucleotide substitutions, the red diamonds are hypothetical haplotypes.

Download (204KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences