Изотопная специфика представителей семейства Gentianaceae высокогорий Голарктики

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Частичная микогетеротрофия (миксотрофия, получение органических веществ из микоризных грибов) широко распространена у микоризных цветковых растений. Мы предположили, что альпийские представители семейства Gentianaceae (горечавковые), имеющие в своем составе полностью микогетеротрофные виды с арбускулярной микоризой, могут в значительной мере быть миксотрофами. Изучен изотопный (δ13С, δ15N, δ2H и δ18O) и элементный (С и N) состав листьев и корней 13 пар видов высокогорных растений (виды Gentianaceae и произрастающие рядом референсные растения – двудольные с арбускулярной микоризой) трех горных систем Голарктики (Альпы, Кавказ и Тибет). Вопреки нашей гипотезе, органическое вещество листьев и корней горечавковых не было обогащено дейтерием (2H) по сравнению с референсными растениями, что указывает на отсутствие или низкую значимость микогетеротрофии у изученных видов. Листья и корни горечавковых имели более высокие значения δ15N и δ18O, но более низкие δ13С и δ2H по сравнению с листьями и корнями референсных растений. Листья и корни горечавковых содержали больше С, однако содержание N в листьях было больше, а в корнях меньше, чем в соответствующих органах референсных растений. Мы предположили, что такие результаты могут быть объяснены более интенсивной азотфиксацией прокариот листового микробиома, обеспечивающей лучшее азотное питание листьев и их более интенсивный фотосинтез и транспирацию.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

В. Г. Онипченко

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Тебердинский национальный парк; Карачаево-Черкесский государственный университет им. У. Д. Алиева

Автор, ответственный за переписку.
Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234; Бадукский пер., 1, Теберда, Карачаево-Черкесская Республика, 369210; ул. Ленина, 29, Карачаевск, 369202

Н. Г. Лавренов

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234

Чень Ван

Институт биологии Чэнду Китайской академии наук

Email: vonipchenko@mail.ru
Китай, Жэньминьнаньлу, 9, Чэнду, 610041

Янь У

Институт биологии Чэнду Китайской академии наук

Email: vonipchenko@mail.ru
Китай, Жэньминьнаньлу, 9, Чэнду, 610041

А. В. Тиунов

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинский просп., 33, Москва, 119071

А. А. Клюкина

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского РАН

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, просп. 60-летия октября, 7/2, Москва, 117312

С. М. Цуриков

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинский просп., 33, Москва, 119071

М. Ю. Ганин

Всероссийский государственный центр качества
и стандартизации лекарственных средств для животных и кормов

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Звенигородское шоссе, 5, Москва, 123022

А. А. Ахметжанова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234

Ю. В. Софронов

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234

Т. Г. Елумеева

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: vonipchenko@mail.ru
Россия, Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234

Список литературы

  1. Mabberley D.J. Mabberley’s plant-book. 4th ed. Cambridge: Cambridge UP, 2017. 1102 p.
  2. Merckx V.S.F.T., Freudenstein J.V., Kissling J. et al. Taxonomy and classification // Mycoheterotrophy: the biology of plants living on fungi. N.Y.: Springer, 2013. P. 19–101.
  3. Brada J.G.B., de Novais C.B., Diniz P.P. et al. Association of mycoheterotrophic Gentianaceae with specific Glomus lineages // Mycorrhiza. 2023. V. 33. № 4. P. 249–256.
  4. Cameron D.D., Bolin J.F. Isotopic evidence of partial mycoheterotrophy in the Gentianaceae: Bartonia virginica and Obolaria virginica as case studies // Am. J. Bot. 2010. V. 97. P. 1272–1277.
  5. Struwe L., Kadereit J.W., Klackenberg J. et al. Systematics, character evolution, and biogeography of Gentianaceae, including a new tribal and subtribal classification // Gentianaceae – systematics and natural history. Cambridge: Cambridge University Press, 2002. P. 21–301.
  6. Molina J., Struwe L. Utility of secondary structure in phylogenetic reconstructions using nrDNA ITS sequences – an example from Potalieae (Gentianaceae: Asteridae) // Systematic Bot. 2009. V. 34. P. 414–428.
  7. Suetsugu K., Matsubayashi J., Ogawa N.O. et al. Isotopic evidence of arbuscular mycorrhizal cheating in a grassland gentian species // Oecologia. 2020. V. 192. № 4. P. 929–937
  8. Онипченко В.Г., Лавренов Н.Г., Тиунов А.В. и др. Миксотрофны ли альпийские растения из семейства Gentianaceae? // Журн. общ. биол. 2021. Т. 82. № 1. C. 57–67. [Onipchenko V.G., Lavrenov N.G., Tiunov A.V. et al. Are alpine Gentianaceae plants mixotrophic? // Biol. Bull. Rev. 2021. V. 11. № 5. P. 429–437.]
  9. Jacquelinet-Jeanmougin J., Gianinazzi-Pearson V., Gianinazzi S. Endomycorrhizas in the Gentianaceae. II. Ultrastructural aspects of symbiont relationships in Gentiana lutea // Symbiosis. 1987. V. 3. P. 269–286.
  10. Sýkorová Z. The role of arbuscular mycorrhiza in the growth and development of plants in the family Gentianaceae // The Gentianaceae. Vol.1: Characterization and ecology. Berlin, Heidelberg: Springer, 2014. P. 303–316.
  11. Giesemann P.P., Rasmussen H.N., Liebel H.T. et al. Descreet heterotrophs: green plants that receive fungal carbon through Paris-type arbuscular mycorrhizal // New Phytologist. 2020. V. 226. № 4. P. 960–966.
  12. Yamato M., Suzuki T., Matsumoto M. et al. Mycoheterotrophic seedling growth of Gentiana zollingeri, a photosynthetic Gentianaceae plant species, in symbioses with arbuscular mycorrhizal fungi // J. Plant Res. 2021. V. 134. № 5. P. 921–931.
  13. Yamato M., Yagita M., Kusakabe R. et al. Impact of mycoheterotrophy on growth of Gentiana zollingeri (Gentianaceae), as suggested by size variation, morphology, and 13C abundance of flowering shoots // J. Plant Res. 2023. V. 136. № 6. P. 853–863.
  14. Gomes S.I.F., Merckx V.S.F.T., Kehl J. et al. Mycoheterotrophic plants living on arbuscular mycorrhizal fungi are generally enriched in 13C, 15N and 2H isotopes // J. Ecol. 2020. V. 108. № 4. P. 1250–1261.
  15. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. 2021. URL https://www.R-project.org/.
  16. Schwarzer G., Carpenter J.R., Rücker G. Meta-analysis with R. Cham, Heidelberg, New York, Dordrecht, London: Springer, 2015. 252 p. https://doi.org/10.1007/978-3-319-21416-0
  17. Balduzzi S., Rucker G., Schwarzer G. How to perform a meta-analysis with R: a practical tutorial // Evidence-Based Mental Health. 2019. V. 22. P. 153–160.
  18. Ma S., He F., Tian D. et al. Variation and determinants of carbon content in plants: a global synthesis // Biogeosciences. 2018. V. 15. P. 693–702.
  19. Farquhar G.D., O’Leary M.H., Berry J.A. On the relationship between carbon isotope discrimination and the intercellular carbon dioxide concentration in leaves // Austral. J. Plant Physiol. 1982. V. 9. № 2. P. 121–137.
  20. Huck C., Körner C., Hiltbrunner E. Plant species dominance shifts across erosion edge-meadow transects in the Swiss Alps // Oecologia. 2013. V. 171. № 3. P. 693–703.
  21. Ghashghaie J., Badeck F.W. Opposite carbon isotope discrimination during dark respiration in leaves versus roots – review // New Phytol. 2014. V. 201. № 3. P. 751–769.
  22. Jayne B., Quigley M. Influence of arbuscular mycorrhiza on growth and reproductive response of plants under water deficit: a meta-analysis // Mycorrhiza. 2014. V. 24. № 2. P. 109–119.
  23. Auge R.M., Toler H.D., Saxton A.M. Arbuscular mycorrhizal symbiosis alters stomatal conductance of host plants more under drought than under amply watered conditions: a meta-analysis // Mycorrhiza. 2015. V. 25. № 1. P. 13–24.
  24. Courty P.-E., Walder F., Boller T. et al. Carbon and nitrogen metabolism in mycorrhizal networks and mycoheterotrophic plants of tropical forests: a stable isotope analysis // Plant Physiol. 2010. V. 156. № 2. P. 952–961.
  25. Hynson N.A., Bidartondo M.I., Read D.J. Are there geographical mosaics of mycorrhizal specificity and partial mycoheterotrophy? A case study in Moneses uniflora // New Phytol. 2015. V. 208. № 4. P. 1003–1007.
  26. Wanek W., Arndt S.K. Difference in δ15N signature between nodulated roots and shoots of soybean is indicative of the contribution of symbiotic N2 fixation to plant N // J. Exp. Bot. 2002. V. 53. № 371. P. 1109–1118.
  27. Yoneyama T., Ito O., Engelaar W.M.H.G. Uptake, metabolism and distribution of nitrogen in crop plants traced by enriched and natural 15N: Progress over the last 30 years // Phytochemistry Rev. 2003. V. 2. P. 121–132.
  28. Сui J., Lamade E., Fourel F. et al. δ15N values in plants are determined by both nitrate assimilation and circulation // New Phytol. 2020. V. 226. № 6. P. 1696–1707.
  29. Hurek T., Handley L., Reinhold-Hurek B. et al. Does Azoarcus sp. fix nitrogen with monocots? // Biological nitrogen fixation for the 21st century. Dordrecht: Kluwer, 1998. P. 407.
  30. Montañez A., Abreu C., Gill P.R. et al. Biological nitrogen fixation in maize (Zea mays L.) by 15N isotope dilution and identification of associated culturable diazotrophs // Biol. Fertility Soils. 2009. V. 45. № 3. P. 253–263.
  31. Bulgarelli D., Schlaeppi K., Spaepen S. et al. Structure and functions of the bacterial microbiota of plants // Ann. Rev. Plant Biol. 2013. V. 64. P. 807–838.
  32. Hou Q., Chen D., Wang Y.-P. et al. Analysis of endophyte diversity of Gentiana officinalis among different tissue types and ages and their association with four medicinal secondary metabolites // Peer J. 2022. V. 10. Art. e13949. P. 1–18.
  33. Hou Q., Chen D., Wang Y.-P. et al. Analysis of endophyte diversity of two Gentiana plants species and the association with secondary metabolite // BMC Microbiology. 2022. V. 22. № 90. P. 1–10.
  34. Wu X., Yang Y., Zhang H. Microbial fortification of pharmacological metabolites in medical plants // Computational Structural Biotechnol. J. 2023. V. 21. P. 5066–5072.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Средняя разность между G- и R-растениями по содержанию углерода C и азота N в листьях и корнях (результаты метаанализа). Здесь и на рис. 2 и 3: p – уровень значимости по методу обратной дисперсии для отдельных пар видов и по модели случайных эффектов для всех пар (Все); порядок видов сверху вниз соответствует порядку видов в табл. 1; размер символов пропорционален величине обратной дисперсии, усы показывают 95%-ный доверительный интервал, а положительная разность показывает, что величина признака у растения из группы G больше, чем у растения из группы R.

Скачать (157KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Средняя разность между G- и R-растениями по величинам δ13C и δ15N в листьях и корнях (результаты метаанализа).

Скачать (153KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Средняя разность между G- и R-растениями по величинам δ2H и δ18O в листьях и корнях (результаты метаанализа). Пары с референсным видом Campanula scheuchzeri объединены в одну группу.

Скачать (81KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025