Алкалотермофильные железоредуцирующие бактерии Горячинского месторождения термальных вод

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследование метаболической группы железоредуцирующих прокариот, использующей слабокристаллический минерал ферригидрит в качестве акцептора электронов, выявило ее широкое распространение на Земле. Тем не менее способность железоредукторов развиваться в полиэкстремальных условиях – при повышенных значениях рН и температурах до сих пор показана не была. Для доказательства существования алкалотермофильных железоредукторов нами были исследованы пробы воды и осадков азотных терм Горячинска. Эти источники приурочены к молодым тектоническим разломам Байкальской рифтовой зоны, и их воды характеризуются низкой минерализацией, высокими значениями рН (8.8‒9.2) и температуры (53‒55°С). При добавлении синтезированного ферригидрита к пробам воды и донных отложений Горячинских терм и их инкубации в анаэробных условиях при температурах 50 и 55°С были получены накопительные культуры, восстанавливающие этот минерал. Профилирование проб воды и осадков и первичных накопительных культур по гену 16S рРНК выявило их высокое филогенетическое разнообразие, представленное почти исключительно бактериальными таксонами. Дальнейшие пересевы с ферригидритом и органическими кислотами или водородом, добавленными в качестве донора электронов, позволили получить устойчивые накопительные культуры органо- и литотрофных алкалотермофильных железоредукторов. От 30 до 50% общей представленности в них составляли представители рода Parvivirga – одного из первых культивируемых представителей группы OPB41 (ныне порядок Anaerosomatales) филума Actinomycetota.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Д. Г. Заварзина

ФИЦ Биотехнологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: zavarzinatwo@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва, 117314

А. А. Клюкина

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: zavarzinatwo@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва, 117314

А. Ю. Меркель

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: zavarzinatwo@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва, 117314

Т. А. Маслова

РГУ нефти и газа имени И.М. Губкина

Email: zavarzinatwo@mail.ru

Факультет химической технологии и экологии

Россия, Москва, 119991

А. А. Маслов

МГУ им. М.В. Ломоносова

Email: zavarzinatwo@mail.ru

Геологический факультет

Россия, Москва, 119234

Список литературы

  1. Будагаева В. Г., Бархутова Д. Д. Термофильные органотрофные бактерии рода Meiothermus в щелочных гидротермах Прибайкалья (Бурятия) // Самарский научный вестник. 2015. № 2 (11). С. 30‒32.
  2. Ломоносов И. С. Геохимия и формирование современных гидротерм Байкальской рифтовой зоны. Новосибирск: Наука, Сиб. отделение, 1974. 164 с.
  3. Лукина А. П., Кадников В. В., Русанов И. И., Авакян М. Р., Белецкий А. В., Марданов А. В., Пименов Н. В., Равин Н. В., Карначук О. В. Анаэробные Thermodesulfovibrio и аэробные Meiothermus сосуществуют в глубинной термальной воде // Микробиология. 2023. Т. 92. С. 250‒260.
  4. Lukina A. P., Kadnikov V. V., Rusanov I. I. et al. Anaerobic Thermodesulfovibrio and aerobic Meiothermus coexist in deep thermal water // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 324–333. https://doi.org/10.1134/S0026261723600234
  5. Меркель А. Ю., Тарновецкий И. Ю., Подосокорская О. А., Тощаков С. В. Анализ систем праймеров на ген 16S рРНК для профилирования термофильных микробных сообществ // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 671–680.
  6. Merkel A. Y., Podosokorskaya O. A., Toshchakov S. V., Tarnovetskii I. Y. Analysis of 16S rRNA primer systems for profiling of thermophilic microbial communities // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P . 671–680.
  7. Плюснин А. М., Замана Л. В. Шварцев С. Л., Токаренко О. Г., Чернявский М. К. Гидрогеохимические особенности состава азотных гидротерм Байкальской рифтовой зоны // Геология и геофизика. 2013. Т. 54. С. 647‒664.
  8. Ясницкая Н. В., Ткачук В. Г. Гидротермальные ресурсы курорта Горячинск. Минеральные воды южной части Восточной Сибири // Гидрогеология минеральных вод и их народнохозяйственное значение / Под ред. Ткачук А. В., Толстихиной Н. И. М.‒Л.: Изд-во Академии наук СССР, 1961. Т. 1. 348 с.
  9. Boltyanskaya Y. V., Kevbrin V. V., Grouzdev D. S., Detkova E. N., Koziaeva V. V. , Novikov A. A., Zhilina T. N. Halonatronomonas betaini gen. nov., sp. nov., a haloalkaliphilic isolate from soda lake capable of betaine degradation and proposal of Halarsenatibacteraceae fam. nov. and Halothermotrichaceae fam. nov. within the order Halanaerobiales // Syst. Appl. Microbiol. 2023. V. 46. Art. 126407. https://doi.org/10.1016/j.syapm.2023.126407
  10. Bond P. L., Smriga S. P., Banfield J. F. Phylogeny of microorganisms populating a thick, subaerial, predominantly lithotrophic biofilm at an extreme acid mine drainage site // Appl. Environ. Microbiol. 2000. V. 66. P. 3842–3849. https://doi.org/10.1128/aem.66.9.3842-3849.2000
  11. Byrne-Bailey K.G., Wrighton K. C., Melnyk R. A., Agbo P., Hazen T. C., Coates J. D. Complete genome sequence of the electricity-producing “ Thermincola potens ” strain JR // J. Bacteriol. 2010. V. 192. P. 4078 ‒ 4079. https://doi.org/10.1128/JB.00044-10
  12. Chen Y., He Y., Shao Z., Han X., Chen D., Yang J., Zeng X. Thermosipho ferrireducens sp. nov., an anaerobic thermophilic iron(III)-reducing bacterium isolated from a deep-sea hydrothermal sulfide deposits // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71. Art. 004929. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.004929
  13. Dalla Vecchia E., Suvorova E. I., Maillard J., Bernier-Latmani R. Fe(III) reduction during pyruvate fermentation by Desulfotomaculum reducens strain MI-1 // Geobiology. 2014. V. 12. P. 48‒61. https://doi.org/10.1111/gbi.12067
  14. Gohl D. M., MacLean A., Hauge A., Becker A., Walek D., Beckman K. B. An optimized protocol for high-throughput amplicon-based microbiome profiling // Protoc. Exch. 2016. https://doi.org/10.1038/protex.2016.030
  15. Han S., Tang R., Yang S., Xie C. J., Narsing Rao M. P., Rensing C., Liu G. H., Zhou S. G. Geothrix oryzisoli sp. nov., a ferric iron-reducing bacterium isolated from paddy soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2023. V. 116. P. 477‒486. https://doi.org/10.1007/s10482-023-01817-0
  16. Hao C., Zhang H., Haas R., Bai Z., Zhang B . A novel community of acidophiles in an acid mine drainage sediment // World J. Microbiol. Biotechnol. 2007. V. 23. P. 15–21. https://doi.org/10.1016/s1001-0742(07)60074-6
  17. Hugerth L. W., Wefer H. A., Lundin S., Jakobsson H. E., Lindberg M., Rodin S., Engstrand L., Andersson A. F. DegePrime, a program for degenerate primer design for broad-taxonomic-range PCR in microbial ecology studies // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 5116–5123. https://doi.org/10.1128/AEM.01403-14
  18. Jin H. S., Dhanasingh I., Sung J. Y., La J. W., Lee Y., Lee E. M., Kang Y., Lee D. Y., Lee S. H., Lee D. W. The sulfur formation system mediating extracellular cysteine-cystine recycling in Fervidobacterium islandicum AW-1 is associated with keratin degradation // Microb. Biotechnol. 2021. V. 14. P. 938‒952. https://doi.org/10.1111/1751-7915.13717
  19. Kaksonen A. H., Spring S., Schumann P., Kroppenstedt R. M., Puhakka J. A. Desulfurispora thermophila gen. nov., sp. nov., a thermophilic, spore-forming sulfate-reducer isolated from a sulfidogenic fluidized-bed reactor // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007. V. 57. P. 1089‒1094. https://doi.org/10.1099/ijs.0.64593-0
  20. Kevbrin V. V., Zavarzin G. A. The influence of sulfur compounds on the growth of halophilic homoacetic bacterium Acetohalobium arabaticum // Microbiology (Moscow). 1992. V. 61. P. 563–571.
  21. Khomyakova M., Merkel A., Kopitsyn D., Slobodkin A . Pelovirga terrestris gen. nov., sp. nov., anaerobic, alkaliphilic, fumarate-, arsenate-, Fe(III)- and sulfur-reducing bacterium isolated from a terrestrial mud volcano // Syst. Appl. Microbiol. 2022a. V. 45. Art. 126304. https://doi.org/10.1016/j.syapm.2022.126304
  22. Khomyakova M. A., Zavarzina D. G., Merkel A. Y., Klyukina A. A., Pikhtereva V. A., Gavrilov S. N., Slobodkin A. I. The first cultivated representatives of the actinobacterial lineage OPB41 isolated from subsurface environments constitute a novel order Anaerosomatales // Front. Microbiol. 2022b. V. 13. Art. 1047580. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1047580
  23. Kleindienst S., Higgins S. A., Tsementzi D., Chen G., Konstantinidis K. T. , Mack E. E., Löffler F. E. “ Candidatus Dichloromethanomonas elyunquensis” gen. nov., sp. nov., a dichloromethane-degrading anaerobe of the Peptococcaceae family // Syst. Appl. Microbiol. 2017. V. 40. P. 150‒159. https://doi.org/10.1016/j.syapm.2016.12.001
  24. Li Y., Yang G., Yao S., Zhuang L . Paradesulfitobacterium ferrireducens gen. nov., sp. nov., a Fe(III)-reducing bacterium from petroleum-contaminated soil and reclassification of Desulfitobacterium aromaticivorans as Paradesulfitobacterium aromaticivorans comb. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.005025
  25. Marshall C. W., May H. D. Electrochemical evidence of direct electrode reduction by a thermophilic gram-positive bacterium, Thermincola ferriacetica // Energy Environ. Sci. 2021. V. 2. P. 699–705. https://doi.org/10.1039/b823237g
  26. Merkel A. Y., Chernyh N. A., Pimenov N. V., Bonch-Osmolovskaya, E.A., Slobodkin A. I. Diversity and metabolic potential of the terrestrial mud volcano microbial community with a high abundance of Archaea mediating the anaerobic oxidation of methane // Life (Basel). 2021. V. 1. Art. 953. https://doi.org/10.3390/life11090953
  27. Nixon S. L., Bonsall E., Cockell C. S. Limitations of microbial iron reduction under extreme conditions // FEMS Microbiol. Rev. 2022. V. 46. Art. fuac033. https://doi.org/10.1093/femsre/fuac033
  28. Ogg C. D., Patel B. K. Thermotalea metallivorans gen . nov., sp. nov., a thermophilic, anaerobic bacterium from the Great Artesian Basin of Australia aquifer // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2009. V. 59. P. 964 ‒ 971. https://doi.org/10.1099/ijs.0.004218-0
  29. Otwell A. E., Callister S. J., Sherwood R. W., Zhang S., Goldman A. R., Smith R. D., Richardson R. E. Physiological and proteomic analyses of Fe(III)-reducing co-cultures of Desulfotomaculum reducens MI-1 and Geobacter sulfurreducens PCA // Geobiology. 2018. V. 16. P. 522‒539. https://doi.org/10.1111/gbi.12295
  30. Podosokorskaya O. A., Merkel A. Y., Kolganova T. V., Chernyh N. A., Miroshnichenko M. L., Bonch-Osmolovskaya E.A., Kublanov I. V. Fervidobacterium riparium sp. nov., a thermophilic anaerobic cellulolytic bacterium isolated from a hot spring // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2011. V. 61. P. 2697‒2701. https://doi.org/10.1099/ijs.0.026070-0
  31. Raposo P., Viver T., Albuquerque L., Froufe H., Barroso C., Egas C., Rosselló-Móra R., da Costa M. S. Transfer of Meiothermus chliarophilus (Tenreiro et al.1995) Nobre et al. 1996, Meiothermus roseus Ming et al. 2016, Meiothermus terrae Yu et al. 2014 and Meiothermus timidus Pires et al. 2005, to Calidithermus gen. nov., as Calidithermus chliarophilus comb. nov., Calidithermus roseus comb. nov., Calidithermus terrae comb. nov. and Calidithermus timidus comb. nov., respectively, and emended description of the genus Meiothermus // Int. J . Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 1060‒1069. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.003270
  32. Stookey L. L. Ferrozine-a new spectrophotometric reagent for iron // Anal. Chem. 1970. V. 42. P. 779–781.
  33. Sylvan J. B., Toner B. M., Edwards K. J. Life and death of deep-sea vents: bacterial diversity and ecosystem succession on inactive hydrothermal sulfides // MBio. 2012. V. 3. Art. e00279–11. https://doi.org/10.1128/mBio.00279-11
  34. Tan S., Liu J., Fang Y., Hedlund B. P., Lian Z. H., Huang L. Y. , Li J. T., Huang L. N., Li W. J., Jiang H. C., Dong H. L., Shu W. S. Insights into ecological role of a new deltaproteobacterial order Candidatus Acidulodesulfobacterales by metagenomics and metatranscriptomics // ISME J. 2019. V. 13. P. 2044–2057. https://doi.org/10.1038/s41396-019-0415-y
  35. Vuillemin A., Horn F., Friese A., Winkel M., Alawi M., Wagner D., Henny C., Orsi W. D., Crowe S. A., Kallmeyer J. Metabolic potential of microbial communities from ferruginous sediments // Environ. Microbiol. 2018. V. 20. P. 4297‒4313. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14343
  36. Waite D. W., Chuvochina M., Pelikan C., Parks D. H., Yilmaz P., Wagner M., Loy A., Naganuma T., Nakai R., Whitman W. B., Hahn M. W., Kuever J., Hugenholtz P. Proposal to reclassify the proteobacterial classes Deltaproteobacteria and Oligoflexia , and the phylum Thermodesulfobacteria into four phyla reflecting major functional capabilities // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020. V. 70. P. 5972‒6016. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.004213
  37. Wolin E. A., Wolin M. J., Wolfe R. S. Formation of methane by bacterial extracts // J. Biol. Chem. 1963. V. 238. P. 2882–2888.
  38. Yarza P., Yilmaz P., Pruesse E., Glöckner F. O., Ludwig W., Schleifer K. H., Whitman W. B., Euzéby J., Amann R., Rosselló-Móra R. Uniting the classification of cultured and uncultured bacteria and archaea using 16S rRNA gene sequences // Nat. Rev. Microbiol. 2014. V. 12. P. 635‒645. https://doi.org/10.1038/nrmicro3330
  39. Yoshida H., Yamamoto K., Murakami Y., Katsuta N., Hayashi,T., Naganuma T . The development of Fe-nodules surrounding biological material mediated by microorganisms // Environ. Geol. 2008. V. 55. P. 1363–1374.
  40. Zakharyuk A. G. , Kopitsyn D. S., Suzina N. E., Shcherbakova V . Pelosinus baikalensis sp. nov., an iron-reducing bacterium isolated from a cold freshwater lake // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 137‒145. https://doi.org/10.1134/S0026261722602913
  41. Zavarzina D. G., Kolganova T. V., Boulygina E. S., Kostrikina N. A., Tourova T. P., Zavarzin G. A. Geoalkalibacter ferrihydriticus gen. nov. sp. nov., the first alkaliphilic representative of the family Geobacteraceae , isolated from a soda lake // Microbiology (Moscow). 2006. V. 75. P. 673–682. https://doi.org/10.1134/S0026261706060099
  42. Zavarzina D. G., Prokofeva M. I., Pikhtereva V. A., Klyukina A. A., Maslov A. A., Merkel A. Y., Gavrilov S. N. Deferrivibrio essentukiensis sp. nov., gen. nov., a representative of Deferrivibrionaceae fam. nov., isolated from the subsurface aquifer of Caucasian Mineral Drinking Waters // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 143‒159. https://doi.org/10.1134/S0026261722020114
  43. Zavarzina D. G., Sokolova T. G., Tourova T. P., Chernyh N. A., Kostrikina N. A., Bonch-Osmolovskaya E.A. Thermincola ferriacetica sp. nov., a new anaerobic, thermophilic, facultatively chemolithoautotrophic bacterium capable of dissimilatory Fe(III) reduction // Extremophiles. 2007. V. 11. P. 1 ‒ 7. https://doi.org/10.1007/s00792-006-0004-7
  44. Zavarzina D. G., Maslov A. A., Merkel A. Y., Kharitonova N. A., Klyukina A. A., Baranovskaya E. I., Baydariko E. A., Potapov E. G., Zayulina K. S., Bychkov A. Y., Chernyh N. A., Bonch-Osmolovskaya E.A., Gavrilov S. N. Shadows of the past – analogs of precambrian microbial communities formed de novo in Caucasian Mineral Water Aquifers // mBio. 2024. under revision.
  45. Zhang X., Tu B., Dai L. R., Lawson P. A., Zheng Z. Z., Liu L. Y., Deng Y., Zhang H., Cheng L. Petroclostridium xylanilyticum gen. nov., sp. nov., a xylan-degrading bacterium isolated from an oilfield, and reclassification of clostridial cluster III members into four novel genera in a new Hungateiclostridiaceae fam. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 3197 ‒ 3211. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.002966
  46. Zhang X., Yang G ., Yao S., Zhuang L. Shewanella shenzhenensis sp. nov., a novel Fe(III)-reducing bacterium with abundant possible cytochrome genes, isolated from mangrove sediment // Antonie van Leeuwenhoek. 2022. V . 115. P. 1245 ‒ 1252. https://doi.org/10.1007/s10482-022-01763-3

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Таксономическое разнообразие микроорганизмов, ассоциированных с природными пробами № 1, 2 и 3 и накопительными культурами на уровне филумов.

Скачать (46KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Таксономическое разнообразие микроорганизмов на уровне родов, ассоциированных с пробами и накопительными культурами Горячинского месторождения подземных вод. Условные обозначения: 1 – проба № 1; 1/Fe/орг – первичная накопительная культура, полученная при добавлении ферригидрита и смеси органических кислот; 1/Fe/дрож – первичная накопительная культура, полученная при добавлении ферригидрита и дрожжевого экстракта; 1/водород ‒ накопительная культура диссимиляционных алкалотермофильных железоредукторов, с водородом как донором электронов; 1/пируват ‒ накопительная культура диссимиляционных алкалотермофильных железоредукторов, с пируватом как донором электронов; 2 – проба № 2; 2/Fe – первичная накопительная культура, полученная при добавлении ферригидрита; 3 – проба № 3; 3/Fe – первичная накопительная культура, полученная при добавлении ферригидрита.

Скачать (61KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Микрофотографии алкалотермофильного представителя рода Parvivirga, колонизирующего частицы ферригидрита на среде с молекулярным водородом в качестве донора электронов; а ‒ фазово-контрастная микроскопия; б ‒ флуоресцентная микроскопия того же препарата, окрашенного акридиновым оранжевым. Масштабная линейка ‒ 10 мкм.

Скачать (21KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Схематичный геолого-гидрогеологический разрез зоны тектонического дробления в районе Горячинского курорта. Составлен по фондовым материалам “Проект округа горно-санитарной охраны курорта Горячинск Бурятской АССР. Гидрогеологическое управление “Геоминвод”. Комплексная гидрогеологическая пария. Москва, 1984 г.”. Условные обозначения: 1 – пески четвертичного возраста; 2 – песчаники базальные, полимиктовые четвертичного возраста; 3 – песчаники; 4 – пегматиты; 5 ‒ протерозойские плагиограниты; 6 – протерозойские гнейсоплагиограниты; 7 – протерозойские сиенит диориты и кварцевые диориты; 8 – гранодиориты; 9 – тектоническая брекчия карбонатизированная; 10 – пьезометрическая поверхность термальных и холодных вод; 11 – зона тектонического дробления и трещиноватости пород; 12 – изотермы через 5°C; 13 – направление движения холодных вод; 14 – направление движения горячих вод; 15 – зона развития алкалотермофильных микроорганизмов: I – подземная; II- наземная; 16‒18 ‒ конструкция скважины 1/76: 16 – обсадная труба; 17 – дырчатый фильтр; 18 – отстойник.

Скачать (143KB)
Метаданные
6. Дополнительные материалы
Скачать (400KB)
Метаданные
7. Дополнительные материалы. 1

Скачать (70KB)
Метаданные
8. Дополнительные материалы. 2

Скачать (43KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024